RUOLO DELLA DISTROFINA NEL MUSCOLO E SUE ALTERAZIONI Premessa La muscolatura dei mammiferi è un tessuto molto robusto e dinamico che, nell’arco di una vita, attraversa sia cicli di rigenerazione che degenerazione. La maturazione dei progenitori delle cellule muscolari è controllata da un programma biologico che, secondo studi recenti, è in parte sostenuto da un gruppo di microRNA (miRNA). L’espressione di molti geni specifici del muscolo e di questi miRNA dipende dallo stato di rimodellamento della cromatina che viene ad essere regolato dalla via della Distrofina-Sintrofina-Ossido nitrico sintasi neuronale (Dys-Syn-nNOS). Ciò pone la distrofina al centro di un programma di espressione genica altamente regolato, in cui essa orchestra il profilo epigenetico delle cellule muscolari attraverso i miRNA; le disarmonie ed i disordini causati dall’assenza di questo direttore d’orchestra (codificato dal più grande gene del genoma umano) prendono il nome di distrofie muscolari. Discussione La distrofia muscolare è una malattia ereditaria che porta a degenerazione (morfologica e funzionale) progressiva del tessuto muscolare e alla sua sostituzione in tessuto fibroso e adiposo, oltre che ad aumento dello stress ossidativo ed energetico della cellula [1]; se ne conoscono attualmente circa 30 tipi diversi, tuttavia sono due le forme più comuni: la più grave e severa Duchenne (DMD) e la più lieve e benigna Becker (BMD). Per comprendere le cause che portano ad una alterazione del trofismo muscolare, che risulta difficile come suggerisce l’etimo, è utile analizzare il complesso di proteine che si associano alla distrofina ed il suo ruolo nel muscolo sano (Fig. 1) Figura 1: Complesso distrofina-glicoproteine (DGC) Fonte: Expertreviews.org - Cambridge University Press Complesso della distrofina La distrofina è una proteina associata al sarcolemma, localizzata in prossimità della faccia citoplasmatica della membrana muscolare [3], cui è ancorata tramite un complesso di molte altre proteine, detto complesso della distrofina (DGC), che viene a formare una struttura ponte, uno stabile collegamento tra matrice extracellulare e citoscheletro. L’importanza della distrofina è determinante per la stabilità meccanica della membrana durante la contrazione muscolare, infatti il suo ruolo è quello di rinforzare la fibra muscolare e di permetterle di sopportare lo stress meccanico causato dalla contrazione; inoltre permette la trasduzione del segnale tra gli spazi intra ed extracellulari della cellula muscolare e fornisce una impalcatura cui ancorarsi per altre proteine di segnalazione, come ad esempio avviene con l’enzima nNOS, che viene stabilizzato nei pressi del sarcolemma, permettendo la generazione intramuscolare di ossido nitrico (NO). Il NO è una sostanza che previene una eccessiva riduzione del flusso sanguigno durante ogni contrazione muscolare e poiché nNOS è a legato DGC, esso risulta ridotto nella DMD e ciò espone il muscolo al danno da ischemia durante la contrazione [2]. L’enzima nNOS è inoltre capace di aggiungere nitrosili ai gruppi tiolici delle proteine, quindi i residui di cisteina sono bersagli di elezione; questa nitrosilazione può avvenire ai danni dell’enzima istone de-acetilasi 2 (HDAC2), enzima che agisce sulle code degli istoni permettendo all’ottamero di ricompattarsi mascherando i siti di legame per i fattori di trascrizione. La deacetilazione quindi si associa a repressione dell’attività genica. Una volta nitrosilato, HDAC2 viene inibito e non può più reprimere l’espressione genica. Il DGC tramite la via Dys-Syn-nNOS regola l’espressione dei miRNA richiesti per il mantenimento e la rigenerazione muscolare, si è visto infatti che nei pazienti affetti da DMD c’è un’errata espressione dei miRNA, studi in vitro hanno dimostrato che i loro livelli tornano normali quando le HDAC sono inibite dal ripristino della via di segnalazione di nNOS [1]. Progenitori delle cellule muscolari I progenitori delle cellule muscolari (o miociti) sono le cellule satelliti, mioblasti quiescenti esterni al sarcolemma [3] che risiedono lungo la lamina basale della fibra muscolare. Queste si attivano e proliferano solo in risposta a specifici segnali, per esempio un danno muscolare, generando mioblasti attivamente proliferanti che successivamente si differenziano e si fondono per formare i miotubi. Infine i miotubi si raggruppano in miofibrille, sede del fenomeno contrattile, dalla cui associazione nascono i miociti. Nei pazienti distrofici, l’assenza parziale o totale della distrofina rende il sarcolemma fragile, permeabile e questo porta i componenti extracellulari ad entrare nella cellula, ad esempio le cellule del sistema immune invadono il tessuto muscolare causando un’infiammazione cronica. E’ interessante notare che due miRNA, miR-133 che è un promotore della proliferazione e miR-1, un promotore della differenziazione, sono sotto-regolati nel muscolo distrofico suggerendo quindi che la proliferazione e differenziazione delle cellule satelliti sia disturbata nei pazienti DMD [1] . Rigenerazione muscolare e Adipogenesi Precedentemente si riteneva che a generare il tessuto fibrotico in eccesso nel muscolo distrofico fosse un’impropria maturazione delle cellule satelliti, la fibrosi quindi doveva avvenire a spese della rigenerazione muscolare. E’ stato invece recentemente mostrato che in aggiunta alle cellule satelliti ci sono anche i progenitori delle cellule mesenchimali a vivere vicino alle miofibrille e sono loro a dare origine agli adipociti e fibroblasti che generano il tessuto grasso/fibrotico; per questo sono state denominate progenitori fibro/adipogenici. Queste cellule risultano attivate durante la rigenerazione muscolare, come le cellule satelliti, ma ricevono segnali dall’ambiente muscolare in una maniera non autonoma (Fig. 2). Se la rigenerazione muscolare sta producendo miotubi sani allora i progenitori fibro/adipogenici riceveranno un segnale di morte. Se invece la rigenerazione muscolare è compromessa allora i progenitori fibro/adipogenici riceveranno segnali positivi e daranno inizio all’adipogenesi ed il tessuto fibrotico crescerà negli spazi interstiziali tra le miofibrille. Alcune proteine sono indicative di tessuto fibrotico: collagene ed elastina, recentemente si è visto che i loro mRNA Figura 2: Rigenerazione muscolare sono bersagliati dalla famiglia miR-29, Fonte: PMID: 22303359 famiglia che a sua volta è sotto il controllo della via Dys-Syn-nNOS perché, così come per miR-1 e miR-133, la nitrosilazione di HDAC2 permette la loro trascrizione [1]. Conclusioni Il quadro descritto porta a concludere che nel muscolo distrofico l’alterazione dei livelli dei miRNA sia il risultato di un programma di rigenerazione muscolare sbilanciato, dove viene ad essere compromessa non solo l’attivazione della proliferazione delle cellule satelliti ma anche la differenziazione dei mioblasti. Il risultato generale è che le fibre muscolari danneggiate non si rigenerano appropriatamente permettendo al tessuto adiposo e fibrotico di rimpiazzarle, processo accompagnata da infiammazione cronica. Ognuno di questi eventi è sotteso da un’errata regolazione di alcuni miRNA e comprendere il loro ruolo nella fisiologia del tessuto muscolare sano e malato potrebbe essere utile per future applicazioni nel tentativo di migliorare le terapie della distrofia muscolare e di aprire nuove prospettive cliniche. [1] Bibliografia: Studente: 1. PMID: 22303359 2. PMID: 11087833 3. Istologia (V Ed) – Rosati, Colombo, Maraldi Antonio Zampaglione