Biodegradazione anaerobica di alcani (p.es. esadecano) Degradazione anaerobica di composti aromatici Composti aromatici a basso PM possono essere il substrato di crescita di molti batteri anaerobici Passaggio chiave del processo di degradazione anaerobica è la riduzione dell’anello aromatico che porta alla perdita di aromaticità Come nel metabolismo aerobico, anche in quello anaerobico esistono dei pathways periferici che trasformano tutti i composti aromatici in pochi intermedi che fanno parte di un pathway centrale. L’enorme varietà di substrati aromatici viene trasformata in pochi intermedi centrali facilmente riducibili Fluoroglucinolo – Ha debole carattere aromatico ed è enzimaticamente ridotto con NADH OH HO OH Resorcinolo – Ha maggior carattere aromatico. Viene ridotto da riducenti piu’ potenti (ferredossina) OH OH Benzoil-CoA, un tioestere con forte carattere aromatico, viene ridotto con ferredossina, in presenza di ATP Reazioni di dearomatizzazione in pathways aerobici e anaerobici acido gentisico acido protocatecuico benzoilCoA floroglucinolo resorcinolo Pathways periferici La degradazione anaerobica degli aromatici avviene, attraverso pathways periferici, trasformando i composti in intermedi centrali che sono benzoilCoA resorcinolo floroglucinolo Pathways periferici CoA Altri intermedi centrali di pathways anaerobici Oltre al benzoilCoA altri intermedi centrali dei pathways anaerobici sono: OH OH resorcinolo OH HO floroglucinolo OH Hanno scarsa aromaticità e possono essere facilmente ridotti. Gli enzimi che riducono resorcinolo e floroglucinolo sono meno complessi della benzoilCoA riduttasi e non richiedono energia per la riduzione dell’anello Le vie del floroglucinolo e del resorcinolo Non necessitano di attivazione per essere ridotti Floroglucinolo riduttasi L’enzima è stato isolato e purificato da Eubacterium oxidoreducens, in forma solubile e omodimera HO (MW 78000). OH HO O + NADPH + H+ + OH + NADP O 1,3 diosso-5-idrossi-cicloesano Resorcinolo riduttasi E’ sensibile ad O2 e non necessita di nucleotidi piridinici, ma viene ridotto da una ferredossina. OH E’ specifico per resorcinolo e suoi analoghi O + 2 e- + 2H + OH Il prodotto viene idrolizzato subito a 5-ossoesanoato O 1,3-diosso-cicloesano OH Resorcinolo idratasi E’ la via di degradazione seguita da A. denitrificans. L’enzima catalizza l’idrolisi diretta del resorcinolo senza riduzione dell’anello aromatico + OH COOH H2O CH3 O 5-osso-esa-2-enecarbossilato Il pathway centrale da resorcinolo e floroglucinolo a acetil-CoA riduttasi (NADPH) 1,3 diosso-5-idrossicicloesano 1,3 diosso-cicloesano -ossid. idrolasi 3-idrossi-5ossoesanoato deidrogenasi (NADP+) 3,5-diossoesanoato acetil-CoAtriacetato-CoA transferasi triacetil-CoA - chetotiolasi 5-osso-esa-2ene-carbossilato 5-osso-esanoato -ossid. Riduzione enzimatica dell’anello aromatico L’enzima catalizza il trasferimento di 2 elettroni dalla ferredossina ridotta al benzoil CoA. formando cicloesa-1,5-diene-1-carbossil-CoA. C6H5-CO-SCoA + 2 MgATP + 2 e- + 2 H+ + 2 H2O C6H7-CO-SCoA + 2 MgADP + 2 Pi OC SCoA OC SCoA riduttasi H H H benzoil-CoA In R. palustris il prodotto è H cicloesa-1,5-diene-1-carbossil-CoA OC SCoA OC SCoA H riduttasi H cicloesa-1,4-diene-1-carbossil-CoA H H Riduzione enzimatica dell’anello aromatico L’enzima che riduce il benzoil CoA è una riduttasi.E’ stata isolata da R. palustris e da Thauera aromatica PM 160000, tetramero costituito da 4 subunità diverse (a, MW 49000, b, MW 48000, c, MW 44000, d, MW 29000) con alta omologia tra i vari organismi (25-70%). Contiene 3 cluster Fe4S4. Le subunità a e d contengono ciascuna un motivo di legame per l’ATP. Sulla base del confronto con un enzima simile (attivasi/deidratasi da Acidaminococcus fermentans) che catalizza l’eliminazione di una molecola di acqua da idrossi CoA tioesteri, di cui è nota la struttura, sono fatte ipotesi sulla struttura e sul meccanismo di reazione della riduttasi. Si ipotizza che un cluster sia legato a ponte tra le subunità a e d. Le altre subunità legherebbero il benzoil CoA e gli altri 2 cluster. Riduzione enzimatica dell’anello aromatico La reazione di riduzione è accoppiata all’idrolisi dell’ATP. Benzoil-CoA riduttasi catalizza lo scambio isotopico da 14C-ADP a ATP suggerendo la formazione di un intermedio dell’enzima fosforilato. In assenza di substrato riducibile la riduttasi nella forma ridotta mantiene attività ATPasica. Uno dei cluster [4Fe-4S]+1 ridotti passa dallo stato basso spin S=1/2 all’alto spin S=7/2. L’energia rilasciata dall’idrolisi del legame fosforico dissipata come calore. In presenza di substrato gli elettroni attivati sono trasferiti all’anello benzenico Riduzione dell’anello aromatico E°(1a) = -3.15 V E°(2a) = -1.8 V E° (1b) = -0.25 V Vantaggi della riduzione biologica del benzoilCoA La reazione viene catalizzata dalla benzoilCoA riduttasi. La parte nucleotidica del CoA facilita il legame del substrato e assicura la corretta posizione dell’acido aromatico nel centro attivo dell’enzima La presenza del gruppo –CO-SCoA innalza il potenziale di riduzione (E° (2a) = -1.8 V) L’enzima che catalizza questa reazione (benzoilCoA riduttasi) richiede tuttavia energia per fare avvenire la reazione Birch Reduction Meccanismo della benzoil-CoA riduttasi cicloesa-1,5-diene-1 carbossil-CoA La reazione della benzoil-CoA riduttasi procede attraverso 2 reazioni successive, monoelettroniche Il radicale anione generato nel primo step viene stabilizzato dall’uptake di un protone Segue una seconda riduzione e protonazione Sorgente di elettroni per la riduzione enzimatica Gli elettroni vengono trasferiti alla benzoil-CoA riduttasi da una ferredossina (PM 9000, 2 clusters Fe4S4 (E° = -435 mV, E° = -585 mV). La ferredossina viene ridotta da 2-oxoglutaril:ferredossina riduttasi e fa da shuttle di elettroni tra il ciclo dell’acido citrico e la riduzione enzimatica dell’anello del benzene Electron transfer from 2-oxoglutarate to the aromatic ring catalysed by 2-oxoglutarate: ferredoxin oxidoreductase and benzoyl-CoA reductase. Note that three molecules of 2-oxoglutarate are formed per molecule of benzoyl-CoA reduced. However, oxidation of one molecule acetyl-CoA would be sufficient to the provide electrons required for the reduction of one molecule benzoyl-CoA. The surplus of reduced ferredoxin is suggested to be chaneled to NAD+, catalysed by ferredoxin: NAD+ oxidoreductase. Pathway centrale da benzoil-CoA a acetil-CoA e CO2 cicloesa-1,5-diene-1 carbossil-CoA ox crotonil-CoA glutaril-CoA -ox 3-idrossipimelil-CoA Ossidazione di cicloesa-1,5-diene-1-carbossil-CoA produce 3 molecole di acetil-CoA e 1 molecola di CO2 Acetil-CoA può essere ossidato via -ciclo acido citrico - ciclo del gliossilato Reazioni metaboliche periferiche Attivazione di acidi aromatici in CoA-tioesteri La reazione è catalizzata da CoA ligasi la cui sintesi è legata alla presenza del substrato La formazione del CoA tioestere permette di attivare l’anello aromatico ed è essenziale per l’ulteriore conversione Tutte le CoA ligasi richiedono MgATP (talvolta Mg può essere sostituito da Mn e ATP da CTP) e CoA Gli isoenzimi si differenziano per la diversa specificità degli acidi aromatici L’acido aromatico viene prima attivato come aciladenilato e poi trasferito al gruppo tiolico del Coenzima A E + MgATP + RCOOH [E::R-CO-PAdo + CoASH [E::R-CO-PAdo +Mg + PPi R-CO-SCoA + AMP + E NH2 N N O HO P N O N O OH AMP, gruppo adenilico OH OH Reazioni metaboliche periferiche Carbossilazione di composti fenolici o anilinici L’anello aromatico viene carbossilato in posizione para rispetto ad uno degli OH sull’anello La carbossilazione avviene in 2 steps: 1) Fosforilazione del substrato fenolo chinasi + X-PO3 2- + X-H O O P O OH 2) Carbossilazione del fenilfosfato a 4-idrossibenzoato O - - COO- fenilfosfato carbossilasi + CO2 + H2O + H2PO4CO-SCoA O O P O O - - L’idrossibenzoato viene poi attivato da CoA ligasi. Il CoA-tioestere viene poi deidrossilato a benzoilCoA OH OH 4-idrossibenzoato + 14CO2 [14C]4-idrossibenzoato + CO2 Reazioni metaboliche periferiche Deidrossilazione riduttiva In condizioni aerobiche la presenza sull’anello aromatico di gruppi OH è necessaria per la rottura dell’anello. In condizioni anaerobiche l’OH deve essere rimosso per trasformare il substrato in benzoil-CoA, intermedio centrale La reazione è una deidrossilazione riduttiva CO-SCoA + 2 e- + 2 H+ OH CO-SCoA + H2O L’enzima, 4-idrossibenzoil-CoA-riduttasi, isolato da Thauera aromatica, è costituito da 3 diverse subunità di PM 75000, 35000, 17000 (222). Contiene 2 centri Fe2S2 2 centri Fe4S4 Mo Flavina La reazione avviene in 2 step monoelettronici Mo, cyan; Fe, magenta; S, green; O, red; N, blue; C, yellow. Substrate Binding Site4-OHBCoA is modeled into a 6 Å wide channel in such a way that the Mo-ligated water is replaced by the hydroxy group of 4-OHBCoA. The benzoyl moiety is flanked by four aromatic residues comprising Tyrα319, Tyrα326, Hisα360, and Tyrα521 (surface colors: blue, basic; red, acidic; cyan, polar; green, aromatic; yellow, aliphatic). Reazioni metaboliche periferiche Deamminazione riduttiva Gruppi amminici vengono rimossi in modo analogo ai gruppi OH. Sono cattivi “gruppi uscenti”. La tioesterificazione facilita la riduzione dell’anello e la seguente eliminazione di NH3.L’enzima responsabile della reazione non è stato isolato CO-SCoA CO-SCoA NH2 +2 e- + 2 H+ + NH3 Dealogenazione riduttiva La dealogenazione riduttiva avviene senza attivazione del substrato. Infatti gli alogeni sono gruppi uscenti migliori di –OH e NH2. L’enzima 3-clorobenzoato dealogenasi da Desulfomonile tiedjei è stato isolato E’ un enzima di membrana, costituito da 2 subunità (PM 64000, 37000). Contiene un eme c nella subunità più piccola COOH COOH + 2e- + 2H+ Cl + Cl- Reazioni metaboliche periferiche -ossidazione di gruppi carbossimetile Fenilacetato e idrossi-fenil acetato si formano nella degradazione di alcuni acidi grassi, di fenilalanina, di tirosina e di monomeri della lignina In condizioni anaerobiche possono essere degradati attraverso un meccanismo di -ossidazione. Questo è preceduto da una CoA-tioesterificazione che facilita l’ -ossidazione. Fenil-acetil-CoA è ossidato a fenil-gliossilato da un sistema enzimatico che catalizza l’ossidazione a 4 elettroni. COOH CO-SCoA CO CH 2 + 2 H2O -ossidazione + 4 e- + 4 H+ + CoASH fenil-gliossilato L’enzima fenilgliossilato ossidoriduttasi catalizza la decarbossilazione ossidativa CoA dipendente del fenilgliossilato a benzoil-CoA COOH CO-SCoA CO + 2 e- + H+ + CO2 + CoASH benzoil-CoA Reazioni metaboliche periferiche Ossidazione di gruppi metile Due diversi pathways degradativi possono essere seguiti in condizioni anaerobiche Ossidazione del metile attraverso reazione di idrossilazione E’ il meccanismo seguito nella degradazione del p-cresolo da parte di batteri denitrificanti. Porta alla formazione di 4-idrossibenzaldeide CH OH 2 CH3 H2O + 2 e- + 2 H+ OH OH CH 2OH CHO H2O + 2 e- + 2 H+ OH OH Condensazione con fumarato La reazione è catalizzata dall’enzima benzil-succinatosintasi HOOC CH3 HOOC COOH + COOH Il benzil-succinato viene poi ossidato a benzoil-CoA Condensazione con fumarato: benzil succinato sintasi: una via radicalica per l’attacco di un substrato non reattivo L’enzima è stato identificato in batteri denitrificanti e presenta una subunità (MW 98000) che contiene un radicale glicina, oltre a 2 subunità più piccole. La specie radicalica astrae un atomo di H dal toluene, generando un radicale benzilico a cui si addiziona il fumarato. Il radicale benzilsuccinilico viene convertito a benzilsuccinato per trasferimento di un atomo di H dall’enzima Catabolismo anaerobico del toluene Toluene: Aerobic degradation Degradation is initiated by either a mono- or dioxygenase. Toluene: Anaerobic degradation Conjugation of fumarate to toluene gives benzylsuccinate Benzylsuccinate is converted via a -oxidation-like process to give benzoate (benzyl-CoA). Benzoate is further metabolized Proposed pathway for the degradation of ethylbenzene in the sulfate-reducing strain EbS7. A, ethylbenzene; B, (1-phenylethyl)succinate; C, (1-phenylethyl)succinylCoA; D, (2-phenylpropyl)malonyl-CoA; E, 4-phenylpentanoyl-CoA; F, 3-oxo-4phenyl-pentanoyl-CoA; G, 2phenylpropionyl-CoA. Olaf Kniemeyer et al. Appl. Environ. Microbiol. 2003;69:760768 Ethylbenzene metabolism in Azoarcus strain EbN1, a denitrifying bacteria (Mo, Fe-S, eme) J Bacteriol. 2005 February; 187(4): 1493–1503 a Fumarate addition to toluene, and subsequent βoxidation of the intermediate benzylsuccinate to benzoylCoA. Succinate carbons are indicated by red shading. b Hydroxylation of ethylbenzene to 1phenylethanol, and the ATPdependent carboxylation of acetophenone that is involved in the conversion to benzoyl-CoA. c The proposed carboxylation of benzene and naphthalene as the initial step of anaerobic degradation. The further metabolic fate of benzene after carboxylation to benzoate appears to be clear, but it is still unknown whether naphthoyl-CoA is actually metabolized via benzoyl-CoA (dotted arrow). [ATP] indicates the dependence of the respective reaction on ATP hydrolysis. Tre diverse vie perifiche fino a benzoil-CoA A: addizione di fumarato al toluene B: -ossidazione del metile del p-cresolo C: carbossilazione del fenolo Nature Reviews Microbiology 9, 803-816, 2011 Regolazione della degradazione anaerobica dei composti aromatici La sintesi degli enzimi coinvolti nella degradazione anaerobica è regolata dalla presenza di O2 e del substrato. Alcune specie di microorganismi possono crescere aerobicamente o anaerobicamente, tuttavia gli enzimi sintetizzati e i pathways degradativi di un substrato sono diversi L’enzima chiave del pathway centrale della degradazione anaerobica è sempre presente (benzoil-CoA riduttasi) quando le cellule sono cresciute su substrati aromatici. Gli enzimi dei pathways periferici sono sintetizzati solo se richiesti. I composti aromatici vengono degradati solo quando non sono presenti altri substrati non aromatici. Esistono proteine che presiedono a questi fenomeni di regolazione