Il tumore nasale enzootico della pecora in Italia

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Il tumore nasale enzootico della pecora
in Italia
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l
I. DI MATTEO¹, G. MAGI¹, E. LEPRI¹, G. FILIPPINI², S. MATTIACCI³, G. VITELLOZZI¹
¹ Dipartimento di Scienze Biopatologiche ed Igiene delle Produzioni Animali e Alimentari,
Facoltà di Medicina Veterinaria, Università degli Studi di Perugia, Via S.Costanzo 4, Pg
² Istituto Zooprofilattico Sperimentale dell'Umbria e delle Marche, Via Salvemini 1, Pg
³ Libero professionista, Pg
RIASSUNTO
Il tumore nasale enzootico (ENT) è una neoplasia ad eziologia virale degli ovini e dei caprini: l’infezione è trasmissibile orizzontalmente tramite secreti ed escreti, e può coinvolgere numerosi soggetti del gregge, alcuni dei quali sviluppano il tumore
dopo una lunga incubazione. L’agente responsabile è un retrovirus di tipo ibrido B/D denominato ENTV (Enzootic Nasal Tumor Virus), con strette analogie genomiche sia con il virus dell’adenocarcinoma polmonare (Jaagsiekte Sheep Retro Virus:
JSRV) che con i retrovirus endogeni della pecora (enSRV). Di questo virus esistono due varianti, ENTV-1 responsabile della
malattia negli ovini, e ENTV-2, patogeno per la capra, sebbene non esista una rigida specie-specificità e siano possibili infezioni crociate. L’ENT è diffuso su scala mondiale in tutti i paesi a forte vocazione zootecnica per gli ovicaprini, con le sole eccezioni di Australia e Nuova Zelanda, dove il tumore non è mai stato riportato. In Italia sono stati segnalati casi nella specie caprina ma, in base alla letteratura disponibile, nessun caso è mai stato descritto nella specie ovina. Lo scopo della presente segnalazione è di descrivere due tipici casi di tumore intranasale enzootico della pecora per poter sottolineare i risvolti epidemiologici e di sanità pubblica veterinaria che quest’infezione potrebbe avere.
PAROLE CHIAVE
Pecora, tumore nasale enzootico, retrovirus.
INTRODUZIONE
Ovini e caprini sono classicamente ritenuti specie a bassa incidenza di neoplasie spontanee; tra le neoplasie riportate si
annoverano i carcinomi squamosi delle porzioni muco cutanee depigmentate, il linfoma, il melanoma, ed alcuni tumori, in particolare l’adenocarcinoma polmonare, l’adenocarcinoma intestinale e il tumore nasale enzootico, che per frequenza e caratteri epidemiologici sono ritenuti ad eziologia
virale, quindi trasmissibili1.
L’adenocarcinoma nasale enzootico a basso grado di malignità della pecora e della capra, conosciuto in passato anche
con il nome di Adenopapilloma infettivo o Adenocarcinoma
nasale infettivo, è ormai concordemente definito Tumore
Nasale Enzootico (Enzootic Nasal Tumor: ENT).
È un tumore la cui origine virale è stata sospettata già nel
19782. Il virus responsabile è un retrovirus di tipo ibrido B/D
denominato ENTV, strettamente correlato a JSRV (Jaagsiekte
Sheep Retro Virus) responsabile della jaagsiekte o OPA (Adenomatosi Polmonare Ovina) con un’omologia totale superiore al 95%3, ed al gruppo dei retrovirus endogeni degli ovini
(endogenous Jaagsiekte Sheep Retro Virus: enJSRV).
Due virus differenti sul piano genetico-molecolare sono responsabili della stessa malattia nella pecora e nella capra, e
sono indicati rispettivamente come ENTV-1 e ENTV-23, 4. Il
meccanismo oncogenetico di ENTV e JSRV è simile: essi so-
Autore per la corrispondenza:
Irene Di Matteo ([email protected]).
no privi del gene onc, tipico dei retrovirus definiti “rapidamente trasformanti”, ma posseggono una proteina oncogena
strutturale dell’envelope, codificata dal gene env. Tale proteina è in grado di attivare, al contatto con la cellula, alcune vie
di segnalamento intracellulare che innescano la replicazione
cellulare, trasformando così la cellula in una linea tumorale.
Le vie di segnalamento attivate in vivo potrebbero essere la
fosfatidilinositolo-kinasi/akt (PI-3K/Akt-mTOR) e Ras-MEKMAPK, analogamente a come dimostrato in colture cellulari
di fibroblasti e cellule epiteliali5.
Sia ENTV che JSRV infettano cellule epiteliali secernenti e
ne inducono la trasformazione neoplastica; è la loro presenza, piuttosto che la replicazione, responsabile della trasformazione delle cellule. Un aspetto intrigante delle infezioni retrovirali dei piccoli ruminanti riguarda la risposta
immunitaria dell’ospite. In letteratura sono disponibili
informazioni contrastanti sulla risposta immunologica indotta da ENTV e JSRV, ma sembra che l’infezione spontanea non induca alcuna reazione immunologica umorale, dimostrata dall’assenza di anticorpi circolanti specifici3; mancano del tutto studi sulla risposta immunitaria cellulo-mediata. L’apparente mancanza di una risposta anticorpale nei
confronti tanto del JSRV quanto di ENTV può essere dovuta alla presenza di retrovirus endogeni strettamente omologhi a JSRV (enSRV) tipici dei piccoli ruminanti, che impedirebbero il riconoscimento di ENTV e JSRV come “non
self ” e che giustificherebbe almeno in parte una certa immunotolleranza nei confronti dei retrovirus esogeni. Una
seconda ipotesi è la comprovata azione immunodepressiva
di JSRV, ENTV-1 e ENTV-2, che infettando le cellule linfoi-
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umorale impedisce l’applicazione di protocolli diagnostici
sierologici indiretti; questo limita i test diagnostici applicabili in vitam alla dimostrazione di attività transcriptasica
inversa o di proteine/genoma virale nell’essudato nasale con
esami biomolecolari (tecniche Western blot e RT-PCR rispettivamente). In particolare la RT-PCR si è dimostrata
una tecnica utilizzabile, sensibile e specifica, per la diagnosi
intra vitam quando applicata all’essudato nasale6; tuttavia
una sua applicazione su larga scala può essere limitata da
fattori di tipo economico.
La sintomatologia clinica dell’ENT è caratterizzata da scolo
nasale, starnuti e rantoli respiratori, ed in questo accomunata ad altre, più note e comuni, malattie delle cavità nasali delle pecore, in particolare la miasi da Oestrus ovis.
L’ENT è segnalato in tutti i paesi a forte connotazione zootecnica per le specie ovi-caprine, ad eccezione di Australia e
Nuova Zelanda dove la malattia sembra non esser presente.
Anche nel Regno Unito la malattia è raramente segnalata.
Diversi dati epidemiologici indicano che la prevalenza del
tumore nei greggi colpiti è quanto mai variabile. I dati più
dettagliati derivano da studi compiuti in Spagna nel 1998, da
cui emerge una prevalenza della malattia in greggi di pecore
stimata essere attorno allo 0,1%-0,3% degli effettivi7; altre
precedenti indagini realizzate in Germania e Nigeria la indicavano compresa tra il 2-15%8 e 0,3-2%9 rispettivamente.
Lo stesso studio spagnolo indica che la prevalenza non incrementerebbe di anno in anno nei greggi colpiti7; altri studi
riportano invece un incremento nell’incidenza del tumore
dallo 0,6 al 6,6% nel corso degli anni. Non si hanno specifiche indicazioni di carattere epidemiologico sulla possibile
trasmissione interspecie, sebbene De Las Heras (1991) abbia
riportato casi di malattia in pecore e capre provenienti dalla
stessa zona10.
A conoscenza degli autori, l’ENT nella pecora non è mai stato riportato nel territorio italiano mentre è stato segnalato
un grave episodio di ENT nelle capre11.
Lo scopo del presente lavoro è quello segnalare e descrivere
due casi di ENT nella pecora diagnosticati per la prima volta in Italia, con l’obiettivo di sensibilizzare coloro che si occupano di patologia degli ovicaprini ad includere l’ENT tra
le diagnosi differenziali delle malattie croniche delle cavità
nasali degli adulti che si manifestano con scolo nasale cronico, al fine di controllare la malattia ed impedirne la diffusione negli allevamenti.
trambi gli animali erano nati nell’allevamento dalle pecore
importate dalla Francia, nessuna delle quali aveva manifestato sintomi riferibili a ENT.
I due soggetti manifestavano da tempo imprecisato una tipica sintomatologia riferibile a malattia delle prime vie aeree
con dispnea, tosse, starnuti, scolo nasale muco–catarrale e
deformità del profilo dei seni frontali, la cui parete ossea era
assottigliata ed atrofica e, in una delle due pecore, discontinua con fistolizzazione del muco accumulato nei seni.
Uno dei due soggetti è venuto a morte spontaneamente
mentre l’altro è stato sottoposto ad eutanasia.
Entrambi i soggetti sono stati sottoposti ad esame necroscopico presso la sezione di diagnostica dell’Istituto Zooprofilattico Sperimentale dell’Umbria e delle Marche.
Sono stati prelevati campioni dalle neoformazioni presenti
nelle cavità nasali di entrambi i soggetti e porzioni della mucosa respiratoria nasale macroscopicamente normale. Sono
stati inoltre prelevati campioni da linfonodi regionali, polmone, fegato, milza, rene, intestino, muscoli, sistema nervoso per l’esame istologico e ultrastrutturale.
RISULTATI
Esame necroscopico
I due soggetti si presentavano in stato si nutrizione scadente;
una delle due pecore mostrava una evidente deformità del
profilo del cranio con fistolizzazione di materiale mucoso
(Fig. 1).
Nel primo caso all’esame delle cavità nasali, eseguito asportando le ossa frontali e nasali, in modo da avere un accesso
dorsale alle cavità nasali, si riscontravano neoformazioni a
forma di cavolfiore, ricoperte da un essudato viscoso e grigiastro. Le masse polipoidi erano ben delimitate, di aspetto
lobulato, colore bianco-rosa, consistenza molle, e superficie
translucida, ed invadevano la porzione più aborale della cavità nasale sinistra nella regione etmoidale estendendosi
oralmente fino alle porzioni medio-anteriori della cavità nasale e risultando delimitata caudalmente dalle lamine cribrose dell’etmoide che non risultavano ancora infiltrate (Fig. 2).
La massa inoltre provocava la deviazione, atrofia e lisi del setto nasale, invadendo così la cavità controlaterale nella porzione più aborale. In alcune porzioni delle neoformazioni
era presente del materiale giallastro e friabile riconducibile a
MATERIALI E METODI
Le nostre osservazioni si riferiscono a due pecore adulte di
razza Lacaune di circa tre anni di età, entrambe provenienti
da un gregge allevato nel centro Italia. Il gregge consisteva di
700 esemplari in prevalenza di razza Lacaune e 100 soggetti
di razza Comisana. Il gregge aveva subito circa 4 anni prima
l’abbattimento di tutti gli animali in seguito ad un focolaio
di Scrapie; in seguito a questo erano stati introdotti nel 2004
dei soggetti riproduttori per la ripopolazione provenienti da
una località nel sud della Francia, Saint Affrique, nella regione dei Midi-Pirenei.
Nel gregge non si riportavano precedenti episodi di malattia
respiratoria riconducibili a patologie delle cavità nasali. En-
Figura 1 - Evidente tumefazione (marcata in verde) della regione
frontale da cui fuoriesce liquido mucoso.
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tessuto necrotico. Alla sezione i tumori mostravano delle
aree cistico-necrotiche disseminate di piccole dimensioni e la
gran parte della superficie di taglio aveva le stesse caratteristiche della superficie esterna.
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Nel secondo caso è stata effettuata una sezione sagittale sul
cranio seguendo la linea mediana (Fig. 3). Le caratteristiche
macroscopiche erano sovrapponibili al primo caso, con maggiore evidenza della dilatazione dei seni frontali associata a
rammollimento e discontinuità della parete ossea (osteolisi).
Marginalmente alla massa neoformata, in entrambi i casi, si
riscontrava la presenza di formazioni edematose polipoidi semitrasparenti, translucide, morfologicamente diverse dalla
massa tumorale, che si sollevavano dalla mucosa nasale e protrudevano nel lume delle cavità nasali.
Non sono state riscontrate metastasi macroscopicamente
apprezzabili nei linfonodi regionali, polmone, cervello o altri organi e tessuti.
Esame istologico
L’aspetto istopatologico della neoplasia era quello caratteristico del tumore nasale enzootico e sovrapponibile in entrambi i soggetti esaminati.
Le cellule neoplastiche erano organizzate in una duplice
componente secondo la profondità della sezione. In profondità era presente un’architettura di tipo tubulo-acinoso,
mentre in superficie il tumore mostrava aspetti papilliferi
(Fig. 4); erano inoltre presenti dilatazioni simil-cistiche contenenti del materiale amorfo PAS-positivo.
Le cellule neoplastiche erano principalmente cuboidi, occasionalmente colonnari, polarizzate con nuclei grandi di forma sferica o ovale a localizzazione basale, con evidenti accumuli di cromatina addensata e numerosi piccoli nucleoli. Le
figure mitotiche erano rare o assenti. Il tessuto fibroso stromale che sorreggeva le strutture epiteliali era moderatamente abbondante e risultava intensamente infiltrato da plasmacellule, linfociti e macrofagi.
Un analogo infiltrato composto da cellule infiammatorie era
inoltre rinvenibile nelle porzioni limitrofe al tumore dove si
sviluppavano le neoformazioni polipoidi edematose associate al tumore. I vasi sanguigni e linfatici periferici alla neoplasia non risultavano invasi dalle cellule neoplastiche e non sono state rilevate metastasi né nei linfonodi regionali né in
nessuno degli altri organi esaminati.
Figura 2 - La porzione aborale delle cavità è riempita da tessuto
biancastro irregolare, che si estende attraverso il setto fino ad invadere la cavità controlaterale (caso 1).
Figura 3 - Sezione trasversale della testa (caso 2) in cui si evidenzia una neoformazione della regione etmoidale della cavità nasale; i
seni frontali sono dilatati con rammollimento e discontinuità della
parete ossea (osteolisi).
Figura 4 - Adenocarcinoma nasale: la porzione esterna appare formata da vegetazioni papillifere delimitate da cellule cilindriche, con un
numero limitato di cellule globose. (HE, medio ingrandimento).
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Esame ultrastrutturale
Le proliferazioni neoplastiche erano principalmente formate
da cellule cuboidi. I nuclei delle cellule neoplastiche variavano in diametro dagli 8 ai 14 μm ed erano di forma da rotondeggiante ad ovoidale, con cromatina tendenzialmente eucromatica e regioni eterocromatiche intensamente elettrondense prevalentemente condensate sulla membrana nucleare. Nel citoplasma erano dispersi granuli di diversa elettrodensità con disposizione casuale, di dimensione variabile da
220 a 540 nm, frammisti a strutture filamentose riferibili a filamenti intermedi.
Essenziale è stato il rilevamento a livello ultrastrutturale di
particelle sferiche retrovirus-like di diametro 70-90 nm, sia
intracitoplasmatiche nella porzione apicale dei microvilli che
extracellulari.
DISCUSSIONE E CONCLUSIONI
I reperti anatomo-istopatologici evidenziati in entrambi i
casi hanno consentito la diagnosi di adenocarcinoma tubulo papillifero a basso grado di malignità compatibile con
i caratteri morfologici tipici dell’ENT della pecora e della
capra.
La dimostrazione di particelle virali con una morfologia e
dimensioni simili a retrovirus ha permesso una diagnosi
eziologica di sospetta infezione da ENTV. Il virus ENTV è
un retrovirus non coltivabile, la cui conferma richiede indagini di tipo biomolecolare su tessuto (ibridazione in situ); tuttavia i peculiari caratteri istopatologici associati alla
dimostrazione di particelle virali nel tessuto con la microscopia elettronica sono ritenuti adeguati per una diagnosi
definitiva12.
La modalità di infezione dei due soggetti non è stata del tutto chiarita; l’ipotesi più plausibile e ovvia è che nei soggetti
della prima generazione importati dalla Francia fossero presenti uno o più individui con tumore enzootico non diagnosticato, che abbiano svolto il ruolo di eliminatori, infettando
i soggetti discendenti, nati in Italia, per trasmissione orizzontale aerogena tramite essudato nasale. Una seconda ipotesi è che all’infezione non debba necessariamente seguire la
malattia, e che quindi possano esistere veri e propri portatori sani, in grado di fungere da reservoir negli allevamenti e
diffondere l’infezione; tale ipotesi è fondata sui risultati di
uno studio giapponese6 che tramite RT-PCR ha dimostrato
la presenza di virus in materiale biologico (essudato nasale)
proveniente da soggetti affetti non malati e che probabilmente non lo sarebbero diventati.
Una terza ipotesi prende in considerazione la possibilità della trasmissione inter-specie tra capre e pecore. Sebbene non
si abbiano specifiche indicazioni di carattere epidemiologico
sulla trasmissione interspecie della malattia, sono stati riportati casi di malattia in pecore e capre provenienti dalla stessa
zona10, nonostante la differenza eziologica tra i virus della
pecora e della capra. Il gregge da dove provenivano le due pecore con ENT era ubicato nel centro-Italia in una zona rurale e, sebbene nell’anamnesi non ne riferisca, potrebbero essersi verificati contatti con greggi di capre.
Infine non può essere esclusa la trasmissione verticale del virus attraverso colostro o latte, come recentemente dimostrato verificarsi con il virus dell’adenocarcinoma polmonare
(JSRV), molto simile a ENTV13.
L’anamnesi remota dell’allevamento non riferiva di pregressi episodi di malattie respiratorie croniche né nei soggetti
importati dalla Francia né in altri da essi discendenti; non
possiamo tuttavia escludere che si possano essere verificati
precedenti episodi che siano passati non diagnosticati. Infatti la sintomatologia clinica si evidenzia in modo chiaro solo
nelle fasi terminali della malattia, ed è possibile che alcuni
animali affetti da forme precoci, clinicamente sani ma eliminatori, possano essere stati presenti nello stesso allevamento.
L’esame di altri soggetti del gregge, macellati o morti per altre cause, non ha consentito di evidenziare altri casi. A tale riguardo corre l’obbligo di ribadire l’importanza dell’esecuzione di un esame anatomopatologico accurato in ogni soggetto venuto a morte, comprendente anche l’apertura delle
cavità nasali e della scatola cranica. Solo così, infatti, sarebbe
possibile evidenziare animali portatori di tumori ancora clinicamente non manifesti.
L’ENT non è inserito nella lista delle malattie sottoposte ad
obbligo di segnalazione nel Regolamento di Polizia Veterinaria, né nell’elenco OIE delle malattie denunciabili degli ovicaprini; tuttavia la possibile diffusione della patologia sul territorio nazionale con interessamento di molti soggetti e la
conseguente necessità di rigide misure di polizia veterinaria,
è un potenziale rischio. La malattia è ormai presente in Italia
e per evitare un’ulteriore diffusione si dovrebbe necessariamente svolgere un’attenta attività diagnostico-differenziale
nelle greggi di pecore, sensibilizzando contemporaneamente
allevatori e veterinari stessi sul possibile rischio sanitario per
le greggi e sull’ingente perdita economica che subirebbe una
già critica realtà zootecnica ovina.
❚ Enzootic nasal tumour of sheep
in Italy
SUMMARY
Enzootic Nasal Tumor (ENT) is a virus-induced tumor that
affects small ruminants; the infection is horizontally transmitted by nasal secretions and excretions, and may infect
several animals in the flock, since the term enzootic; some
infected animals will develop the tumor after a long period
of incubation.
The etiologic agent is a virus belonging to the family Retroviridae, type B/D, called ENTV (Enzootic Nasal Tumor
Virus), closely correlated to the virus of Ovine Pulmonary
adenocarcinoma (Jaagsiekte Sheep Retro Virus: JSRV) and
to the endogenous Sheep Retroviruses (enSRV). Two variants of ENT exist, the first (ENTV-1) affecting the sheep,
the second (ENTV-2) specific for the goat, even if a strict
specie-specificity is lacking and cross infections are possible. ENTV is distributed worldwide in all the countries with
a well-developed sheep and goat industry, with the exceptions of Australia and New Zeland, where the tumor has
never been reported.
In Italy several cases have been described in the goat, but less
frequently, if ever, in the sheep. Aim of the paper is to describe two cases of Enzootic Nasal Tumor in the sheep in
Italy, to discuss the potential risk for sheep industry and
public health of the infection.
KEY WORDS
Sheep, enzootic nasal tumor, retrovirus.
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