FACOLTA’ DI SCIENZE MM.FF.NN Corso di Laurea Magistrale in Scienze dell'Informazione _______________________________________________________________________ Modello computazionale degli effetti dei campi elettrici oscillanti sui neuroni CA1 Relatore Ch. Prof. Domenico Tegolo Tesi di Laurea Magistrale di Francesco Cavarretta Matricola: 0585595 CoRelatore Ch. Prof. Michele Migliore ANNO ACCADEMICO 2011 - 2012 Introduzione 3 1. L’elettrosmog e i suoi effetti sul cervello 5 1.1 L’inquinamento elettromagnetico 5 1.2 I neuroni piramidali dell’area CA1 dell’ippocampo 7 1.3 Simulazioni NEURON 10 2. Modello computazionale degli effetti di un campo elettrico 16 esterno sul funzionamento dei neuroni 2.1 La polarizzazione bifasica 16 2.2 Effetti di un campo elettrico su neuroni con le proprietà attive 24 3. Effetto dei campi elettrici oscillanti a 50Hz 33 3.1 Risultati dei test cognitivi 33 3.2 La membrana dei neuroni agisce da filtro passa basso 35 3.3 Simulazioni realistiche di C.E. oscillanti 37 3.4 Effetti di un campo elettrico oscillante a varie direzioni 43 3.5 Variazione degli APs al variare della frequenza del campo 47 elettrico 3.6 Sincronizzazione degli APs in presenza del CE oscillante 49 3.7 Conclusioni 53 Bibliografia 58 2 Introduzione Gli studi sui possibili effetti fisiologici dell’inquinamento elettromagnetico sono stati abbastanza esplicativi negli ultimi anni, ma riguardo gli effetti che esso causa sui neuroni del sistema nervoso centrale e sulle funzioni cognitive, la letteratura non esprime chiare considerazioni. In compenso vengono riportate casistiche abbastanza varie su disturbi di natura psicofisica lamentati da coloro che vivono o lavorano nelle vicinanze dei tralicci dell’alta tensione ed in particolare problemi di concentrazione, deficit di memoria, vari disturbi del sonno ed astenia [Crasson2003].. Nell’elaborato di primo livello dal titolo “Modello computazionale degli effetti di un campo elettrico esterno sul funzionamento dei neuroni” viene predetto il possibile effetto che potrebbero avere i campi elettrici uniformi ad ampiezza costante nel tempo, sui neuroni dell’ippocampo della regione CA1. Le conclusioni sono state che l’effetto del campo elettrico è modulato dalla morfologia del neurone e dalla distribuzione spaziale della densità dei canali ionici che varia linearmente con la distanza dal soma. A partire dai risultati ottenuti in tale elaborato, questa tesi intende illustrare i possibili effetti che hanno i campi elettrici oscillanti sui neuroni CA1 usando NEURON e un suo package implementato appositamente per la simulazione di tali campi. Lo studio sui campi elettrici oscillanti rappresenta un importante passo in avanti perché se la letteratura scientifica riguardo agli effetti che possono avere i campi elettrici sui neuroni, era già poca nel caso uniforme, per 3 quelli oscillanti la situazione si è rivelata finanche più confusa. Seppur si sia raggiunta la certezza che i campi elettrici hanno un qualche effetto sulle performance cognitive [Radman2007], quando si è tentato di reiterare gli stessi test sotto le medesime condizioni sperimentali, si sono ottenuti risultanti non solo diversi ma certe volte perfino in disaccordo [Barth2010]. Tutto è contornato dal fatto che le analisi dei dati statistici si sono rivelate dense di errori ed inoltre si deve tener conto di come i test cognitivi sono di molte varietà. Eseguire esperimenti in vitro risulta complicato dal fatto che per effettuare misurazioni del potenziale di membrana bisogna introdurre un elettrodo all’interno del neurone lacerandone in minima parte la membrana. Ciò predispone il neurone a reagire al campo elettrico in modo differente rispetto suo stato d’integrità. Perciò le simulazioni realistiche sono l’unica via percorribile al momento per avere risultati quanto più precisi possibili. In questa tesi si vedrà come l’attività dei neuroni sia influenzata dai campi elettrici alla frequenza della rete elettrica e si definiranno delle ipotesi sui possibili disturbi cognitivi che quest’ultimi possono indurre sugli esseri umani. 4 1. L’elettrosmog e i suoi effetti sul cervello Osservare come l’ambiente a noi circostante sia occupato dai tralicci per il trasporto dell’energia elettrica, dai ripetitori TV o cellulari e dagli elettrodomestici, può rendere l’idea di quanto possano essere tanto diffusi nell’ambiente e quindi di come l’inquinamento elettromagnetico da essi provocato possa essere davvero un fenomeno di vasta scala. Considerato che il cervello è formato da neuroni e che questi funzionano mediante repentini cambiamenti del potenziale di membrana, bisogna riflettere su come i campi elettrici possano avere un qualche effetto su di essi. 1.1 L’inquinamento elettromagnetico Le onde elettromagnetiche ad alta frequenza misurate nell’ambiente oscillano fra i 900 MHz e i 2450 MHz e sono emesse soprattutto dagli apparati per le telecomunicazioni. Il fatto che i telefoni cellulari sono nel momento dell’utilizzo gli strumenti più vicini al cervello ha destato particolari preoccupazioni nella comunità scientifica. Dagli studi effettuati è stato provato che le onde elettromagnetiche ad alta frequenza non sono in grado di indurre alcun disturbo cognitivo sugli umani e l’unico effetto che hanno è di aumentare di 1° C la temperatura dell’area colpita [Johnston2007]. Per tali motivi le onde ad alta frequenza non saranno oggetto di studio in questo lavoro 5 ad esclusione di un paragrafo nei capitoli successivi, in cui si mostrerà il perché non sono in grado di avere alcun tipo di effetto cognitivo. Di seguito le tabelle contenenti i valori dei campi elettrici (CE) misurati nell’ambiente ed emanati da linee ad alta tensione o da elettrodomestici. Località Campo elettrico (V/m) Tensione (kV) Baitoni 340 132 Canal San Bovo 2520 132 Carciato dimaro 940 132 Cavedine 1520 220 Gardolo TN 580 132 Nago 90 132 S. Michele a/A 430 132 Vermiglio 1610 220 Ziano 130 132 Tab.1.1 Rilevamenti di C.E. dal comune di Trento. Elettrodomestico Campo elettrico (kV m-1) Forno a microonde 1.2 Laptop 1.4 Tostapane 0.1 Frigorifero 0.1 Tab 1.2 Rilevamenti di C.E. [Austin1997] In questo lavoro sono state simulate le ampiezze di CE giustificate da 6 questi rilevamenti effettuati sia in ambienti domestici che all’aria aperta e che rivelano come tali ampiezze vadano dai 100 V/m ai 1200 V/m se emessi da elettrodomestici [Austin1997], dai 0.01 V/m ai 1000 V/m nelle scuole della California [CDHS1996] o dai 90 V/m ai 2520 V/m nel Trentino Alto Adige [APPA1996]. I campi elettrici considerati essendo emessi dalla rete elettrica sono oscillanti a 50 Hz (o a 60 Hz negli USA). Gli articoli citati in questo lavoro riguardano esperimenti in vitro su neuroni stimolati da campi elettrici i cui valori rientrano all’interno degli intervalli descritti nelle tabelle 1.1 e 1.2. Tali CE sono gli stessi simulati in questa tesi ed applicati sui neuroni piramidali del CA1 dell’ippocampo, le cui caratteristiche varrano illustrate nel paragrafo successivo. 1.2 I neuroni piramidali dell’area CA1 dell’ippocampo La maggior parte dei neuroni sono composti da tre parti: il soma, i dendriti e l’assone. I neuroni piramidali (Fig. 1.1 A) hanno un soma da cui si dipartono l’apical-trunk e i dendriti basali; il primo si estende verticalmente i secondi orizzontalmente e sono un po’ più corti rispetto agli apicali. L’apical-trunk non è altro che un dendrita avente diametro di poco maggiore rispetto a quello degli altri dendriti. L’albero dendritico particolarmente complesso è una caratteristica tipica dei neuroni piramidali che sono presenti in molte regioni del cervello, ma in particolar modo nell’ippocampo. 7 Fig.1.1 L’ippocampo e i suoi neuroni (A) un neurone piramidale del CA1 (B) l’ippocampo e le varie regioni che lo compongono (C) il circuito trisinaptico. L’ippocampo è una delle regioni più profonde del cervello e si estende a cavallo fra i due emisferi (Fig. 1.1 B), inoltre è suddiviso in sottoregioni collegate fra di loro da sinapsi, secondo lo schema del circuito trisinaptico illustrato in fig. 1.1 C. Quindi le informazioni, specie quelle provenienti dagli organi di senso, sottoforma di potenziali d’azione (APs) transitano dall’ippocampo attraversando le sue regioni seguendo uno specifico percorso. Le principali popolazioni di neuroni ippocampali sono il CA1, il CA3 e il Dentate Gyrus (DG); le prime due sono composte da neuroni piramidali mentre l’ultima da granule cell. Tutte le informazioni in entrata ed in uscita passano attraverso la 8 corteccia entorinale (EC), a cui afferiscono soltanto sinapsi eccitatorie ed i cui neuroni risultano particolarmente sensibili al ritmo , cioè all’insieme di quelle stimolazioni che avvengono ad una frequenza fra i 40 e gli 80 Hz. Nel ritmo rientrano fra l’altro le frequenze a cui oscilla la corrente della rete elettrica. L’informazione, dalla EC si propaga attraverso il Perforant Path (PP) in tutte le altre regioni dell’ippocampo. Gli assoni provenienti dal DG formano l’area denominata Mossy Fibers, le cui sinapsi afferiscono all’area prossimale del CA3 mentre gli assoni di quest’ultimo formano la Schaffer Collaterals afferendo all’area prossimale dei CA1. Infine gli assoni di quest’ultimi afferisconi alla EC attraverso il Subiculum mandando così in output l’informazione elaborata. Nel 1957 Scolville e Miller rimossero l’ippocampo ad un paziente affetto da epilessia, in quanto in esso si ha la genesi degli attacchi epilettici e pensando la sua rimozione potesse avere un effetto curativo. Alla fine però si riscontrò un grave effetto collaterale: il paziente non aveva più memoria a breve termine mentre quella a lungo termine era rimasta intatta. Da ciò si dedusse che l’ippocampo è la sede della memoria a breve termine e della working memory e di come svolga un ruolo fondamentale nel consolidamento di quei ricordi acquisiti più recentemente. Per tale motivo è particolarmente studiato anche nel tentativo di spiegare malattie come l’Alzheimer. Secondo recentissimi studi, sembra che l’ippocampo sia l’unica regione del cervello in cui ha luogo la neurogenesi anche in età adulta, evento considerato impossibile in quest’ultimi e tipico dei bambini 9 [Eriksson1998]. Nel prossimo paragrafo verrà illustrato come sono stati simulati in questa tesi, sia i neuroni del CA1, sia i campi elettrici in grado di stimolarli. 1.3 Simulazioni NEURON L’esecuzione di certi esperimenti in vitro sui neuroni risulta praticamente impossibile, sia per la loro fragilità, sia per le condizioni restrittive in cui si deve lavorare. Grazie alle prestazioni degli odierni microprocessori è possibile utilizzare simulatori di neuroni realistici. A tal scopo è stato creato l’ambiente NEURON [Hines1997], dove il comportamento dei neuroni viene modellato da equazioni differenziali secondo il modello di HogdkinHuxley e risolte sfruttando appositi metodi numerici ottimizzati per il tipo specifico di equazioni. Il comportamento dei neuroni è descritto da equazioni differenziali che rappresentano i circuiti RC associati alle sezioni di membrana che li formano. Lo stato di una sezione di membrana è descritto dal potenziale di membrana, definito come dove Vi è il potenziale interno mentre Ve è il potenziale esterno al neurone. Il valore che assume è dovuto alla differente concentrazione 10 degli ioni (soprattutto Na e K) fra l’interno e l’esterno ed è compreso nell’intervallo fra i -90 mV e i 60 mV che sono rispettivamente i reversal potential (Vrev) di K e Na per la legge di Nerst. La membrana dei neuroni è costituita da un doppio strato di lipidi e proteine dello spessore di 30-50 angstron che agiscono da isolanti; ai suoi lati vi è una differenza di potenziale che la modella come una capacitanza Cm. La membrana è cosparsa di canali ionici che permettono agli ioni di fluire fra l’interno e l’esterno, da un punto a potenziale maggiore verso uno a potenziale minore originando così una corrente. La somma di tutte le correnti che attraversano la membrana è Im e le sue proprietà si possono simulare come una corrente variabile. Si definisce resting potential (Vrest) il potenziale di membrana del neurone a riposo (cioè del neurone a cui non afferisce nessuno stimolo, ne fa APs) ed è -65 mV. La membrana neurale a riposo ha maggiore permeabilità agli ioni K rispetto a quelli Na ed il Vrest a cui si assesta è dato, per la legge di Nerst, dalla media ponderata rispetto alla permerabilità dei Vrev del K e del Na, così che il Vrest è più vicino al Vrev del primo piuttosto che a quello del secondo. Le legge di Nerst descrive una situazione di equibilibrio instabile che è mantenuto dalle pompe ioniche (specie la pompa Na-K) che per svolgere tale funzione consumano molta energia. La conduzione elettrica nella parte interna del neurone segue le stesse regole di qualsiasi conduttore Ohmico ed ha resistenza assiale Ra. 11 Fig. 1.2 Modello di membrana Circuito caratteristico della membrana. Gli stimoli delle sinapsi, quelli del campo elettrico ed i cambiamenti del Vm dovuti agli ioni che fluiscono attraverso la membrana neurale, sono espressi nel modello sottoforma di correnti. L’equazione del comportamento della membrana è espressa in funzione dello spazio e del tempo ed è modellata dall’equazione differenziale con dove m è la time constant della membrana che è uguale a m = RmCm, la Ra è la resistenza assiale della sezione, il è la space constant che descrive la velocità di decadimento del potenziale di membrana nello 12 spazio, dal punto di iniezione. Quindi ad una distanza x = si avrà un potenziale di membrana ridotto al 37% del suo valore originario dal punto di iniezione di una corrente esterna Iinj oppure Iext nel caso è indotta dal campo elettrico esterno, secondo lo schema della fig.1.3. Tutto il modello descritto, comprese le equazioni, vengono riassunte nel circuito caratteristico in fig. 1.2. Nel successivo paragrafo si vedrà in maggior dettaglio come funziona il package “extracellular” di NEURON che è stato utilizzato per simulare i campi elettrici esterni. 1.3.1 Simulazione del campo elettrico Uno stimolo extracellulare come il campo elettrico è simulato in NEURON con un apposito package “extracellular”, descritto dal circuito caratteristico in fig. 1.3. Il package simula il comportamento della membrana neurale ed il suo modo d’interagire col potenziale elettrico esterno. Per simulare il CE si assume l’esistenza di un piano isopotenziale ed a potenziale elettrico nullo che passa per l’origine dello spazio tridimensionale simulato da NEURON, così che la direzione del CE è perpendicolare al piano isopotenziale ed è esprimibile in coordinate sferiche sotto forma di angoli e .Ciascun compartimento viene considerato un oggetto puntiforme la cui posizione nello spazio è espressa in coordinate (x, y, z). 13 In questa maniera la distanza del compartimento i-esimo dal piano a potenziale nullo si calcola come di = xi ex + yi ey + zi ez dove ex, ey ed ez sono le componenti del versore del vettore direzione del CE. Fig. 1.3 Extracellular Il circuito utilizzato per modellare il campo elettrico esterno. Il potenziale esterno al compartimento è 14 Vext = E di dove di è la distanza dal piano isopotenziale ed E è l’ampiezza del CE. Il CE esterno E induce in ciascun compartimento la corrente iext che si va a sommare a tutte le altre già presenti e che si propagano anche nei compartimenti adiacenti. Si noti come il comportamento dello spazio estracellulare viene modellato dalle resistenze assiali rx e dalle conduttanze ge. Le resistenze rx assumono un valore particolarmente alto di 109 Mfacendo sì che il compartimento di spazio extracellulare associato ad una certa sezione non propaghi nessuna corrente in entrata o in uscita con i compartimenti ad esso adiacenti. Le conduttanze ge assumono un valore di 109 S e quindi permettono il fluire della corrente elettrica attraverso la membrana neuronale indotta dalle variazioni del Ve. I valori assunti dalle conduttanze ge e dalle resistenze rx fanno sì che ogni compartimento venga influenzato soltanto dal Ve che si trova immediatamente all’esterno del suo spazio extracellulare. Nel prossimo capitolo verranno illustrati i risultati delle simulazioni di un campo elettrico esterno ed uniforme sui neuroni CA1, già osservati nell’elaborato di primo livello. 15 2. Modello computazionale degli effetti di un campo elettrico esterno sul funzionamento dei neuroni In questo capitolo verranno ripresi i risultati dell’elaborato della laurea triennale intitolato “Modello computazionale degli effetti di un campo elettrico esterno sul funzionamento dei neuroni”, con cui questa tesi agisce in continuità. Il lavoro si compone di due parti: nella prima viene studiata la polarizzazione bifasica, nella seconda gli effetti che hanno i campi elettrici uniformi su morfologie realistiche di neuroni. 2.1 La polarizzazione bifasica La polarizzazione bifasica è stata osservata inizialmente in vitro ed è una particolare forma del Vm, che ha un transiente di forma insolita, con una sorta di picco più alto (o più basso a seconda del verso del campo elettrico) del valore stazionario del Vm. L’esperimento in vitro a cui si fa riferimento [Bikson2004] consiste nel porre una sottilissima sezione di ippocampo di ratto fra due piastre che creano nello spazio compreso fra d’esse un campo elettrico uniforme di 40 V/m. I neuroni nel CA1 sono allineati in modo che i somi sono tutti più o meno alla stessa altezza e quindi la sezione di ippocampo venne posta 16 in modo che il campo risulti parallelo all’asse somato-dendritico. Così si è registrato l’andamento del Vm nel tempo in vari punti posti a varie distanze dal soma e si è visto che nelle regioni prossimali si ha la polarizzazione monofasica mentre nelle distali la bifasica. Osservando le curve (Fig. 2.1 A) si noti inoltre come la polarizzazione bifasica è un fenomeno che cresce gradualmente all’allontanarsi dal soma. Una prima spiegazione è stata che la polarizzazione bifasica potrebbe essere indotta nei punti distali da valori del m più piccoli rispetto a quello dei punti prossimali. Un gruppo di ricercatori, partendo da quest’idea riprodusse i dati in questione osservati in vitro, utilizzando un complicato modello dove la distribuzione della Rm è dipendente dalla distanza dal soma [Omori2009]. Questo significherebbe che la polarizzazione è più veloce nell’area distale e che in quest’area la membrana sarebbe più reattiva ad eventuali stimoli. Tali spiegazioni non hanno mai trovato alcun riscontro sperimentale e così nell’elaborato precedente, partendo dal presupposto che la polarizzazione bifasica sia modulata dalla morfologia e non dalle proprietà passive, viene proposta una spiegazione alternativa e più accettabile, facendo ricorso alle simulazione descritte di seguito. La prima simulazione consiste nel riprodurre una situazione analoga a quella in cui si trovano i neuroni nell’esperimento, ma su un oggetto più semplice ovvero un cilindro, cyl0 di lunghezza 800 m e diametro 1 m di cui proprietà passive di membrana sono state impostate su valori realistici. Il CE simulato di 40 V/m è uniforme e parallelo alla lunghezza 17 di cyl0 (Fig. 2.1 B). Di questo se n’è registrato il Vm in vari punti, distanti l’uno dall’altro 55 m, assumendo come origine l’estremità superiore di cyl0. La simulazione ha durata di 1200 ms mentre il campo elettrico è acceso nell’intervallo fra 200 ms e 800 ms. Cyl0 si comporta in questo caso come un qualunque conduttore ohmico, con la polarizzazione monofasica ovunque e i valori stazionari che sono minimo all’estremità inferiore e massimo nella superiore (Fig. 2.1 B). La stessa simulazione è stata eseguita complicando la morfologia del cilindro, collegando all’estremità superiore di cyl0 il cilindro cyl1, con le stesse caratteristiche sia morfologiche che passive di cyl0 ed orientato in modo da formare un angolo di 30° con il campo elettrico (Fig. 2.1 C). Così questa modifica da una polarizzazione bifasica nel punto a 400 m, è poco visibile graficamente poiché il picco del transiente ha un valore molto vicino a quello stazionario, la cui esistenza è stata verificata con un controllo in fase di simulazione. Quadruplicando la lunghezza di cyl1 (3200 m) si ha la polarizzazione bifasica nella aree più distanti di cyl0 (Fig. 2.1 D). Infine portando il diametro di cyl1 ad 1.5 m crescono i valori stazionari in tutti i punti (Fig. 2.1 E) ottenendo gli stessi Vm osservati in vitro (Fig. 2.1 A). Va notato inoltre come il punto a 565 m di cyl0 ha un valore stazionario vicino al Vrest e quindi una curva di Vm molto simile a quella osservata in vitro nella curva a 275 m dal soma (Fig. 2.1 A). 18 Figura 2.1. Simulazione della polarizzazione bifasica su una morfologia semplificata. La polarizzazione bifasica è stata dapprima osservata in vitro e successivamente riprodotta in silico su oggetti molto semplici. (A) Vm osservato in vitro in sezioni di ippocampo nel CA1 (B) il Vm in vari punti di cyl0 sottoposto alla stesso tipo di campo elettrico degli esperimenti (C) le stesse curve misurate su cyl0 collegandolo a cyl1 (D) la polarizzazione bifasica si osserva nelle curve più distanti di cyl0 quadruplicando la lunghezza di cyl1 (E) le stesse curve osservate in vitro (A) riprodotte su cyl0 trovando un appropriato valore del diametro e della lunghezza di cyl1. 19 Figura 2.2. Modulazione del Vm al variare della morfologia. E’ stato osservato l’effetto che ha la variazione della lunghezza e del diametro di cyl1 in termini di Vm misurato nel punto a 565 m su cyl0. (A) La modulazione del valore del picco transiente variazione formato bifasico del dal (B) la valore stazionario. Con delle simulazioni successive è stata osservata la variazione del valore stazionario e del picco transiente nel punto a 565 m di cyl0 al variare sia del diametro, sia della lunghezza di cyl1 (Fig. 2.2). 20 Quello che si è visto è che il valore stazionario viene modulato sia dalla lunghezza sia dal diametro di cyl1 (Fig. 2.2 A). La polarizzazione bifasica invece si ha soltanto quando cyl1 raggiunge una lunghezza sufficiente a poterla indurre su cyl0 e solo dopo averla raggiunta se ne può modulare il picco transiente variando la lunghezza e il diametro di cyl1. Figura 2.3. La direzione del C.E. rispetto all’oggetto influisce sul Vm. Variando di 45° la direzione del campo elettrico si ha (A) in senso antiorario la scomparsa bifasica della (B) in polarizzazione senso orario l’innalzamento del valore stazionario. L’orientamento del campo elettrico rispetto all’oggetto assume nella polarizzazione bifasica una notevole importanza. Modificando la direzione di 45° in senso antiorario si ha la scomparsa della polarizzazione bifasica (Fig. 2.3 A), perchè così il campo, quasi perpendicolare alla lunghezza di cyl1, induce poca corrente. Viceversa 21 ruotando il campo di 45° in senso orario si ha un aumento del valore stazionario in tutti i punti di cyl0. Questo si spiega considerando che il campo elettrico quasi parallelo a cyl1, induce su di esso più corrente che si propaga successivamente all’interno di cyl0 innalzando il valore stazionario in tutti i suoi punti. Questo consente di concludere che la polarizzazione bifasica è causata dal fatto che in ogni punto dell’oggetto, durante l’esposizione al campo elettrico, il valore stazionario viene raggiunto a tempi diversi. Nei punti di cyl0 più distanti dalla giunzione con cyl1 si ha che il Vm inizialmente scende, per poi risalire in seguito alla propagazione della corrente indotta dal campo in cyl1, fino a quando il Vm non raggiunge un valore stazionario in tutti i punti dell’oggetto (Fig. 2.1). Aumentando il diametro di cyl1 migliora la propagazione della corrente in cyl0 che farà crescere il Vm in tutti i suoi punti. Compreso il meccanismo di base sono stati simulati gli effetti su morfologie realistiche di neuroni con le sole proprietà passive immersi in un campo elettrico come quello del precedente paragrafo. Si è inoltre investigato sull’effetto che ha sul Vm somatico al variare della direzione espressa sotto forma di coordinate sferiche. Nonostante le differenze morfologiche, in entrambi i casi (Fig. 2.4 A, B curve 1) il soma ha polarizzazione monofasica mentre lo spostamento del valore stazionario è massimo dal Vrest, nei punti che sono più distanti dal soma, tali che sono negativi nelle estremità dendritiche apicali (Fig. 2.4 curve 4) e positivi in quelle basali (Fig. 2.4 curve 5). Nel c62564 (Fig. 2.4 A curve 2, 3) i picchi della polarizzazione bifasica 22 sono quasi invisibili mentre nel 5038804 gli stessi sono molto evidenti in un punto prossimale al soma (Fig. 2.4 B curva 2). Figura 2.4. La polarizzazione bifasica su morfologie realistiche. Il Vm ha un andamento diverso cambiando i punti di misurazione del neurone. In basso il valore stazionario registrato sul soma al variare della direzione del campo elettrico espressa in coordinate sferiche. (A) sul neurone c62564 (B) sul 5038804. Questo smentisce che la polarizzazione bifasica possa essere dovuta ad 23 una qualche particolare distribuzione della Rm in funzione della distanza dal soma, dato che in entrambi casi di neuroni CA1, seppur in maniera diversa, si hanno delle polarizzazioni bifasiche nell’area prossimale. Al variare della direzione del campo elettrico il valore stazionario misurato sul soma subisce una certa variazione ma sarà comunque uguale in entrambi i neuroni, sia in termini quantitativi che qualitativi. Si noti inoltre come il valore stazionario massimo si ha quando la direzione del campo è parallela all’asse somato-dendritico ( = = 90°) e questo fa si che in questa condizione il neurone sia più eccitabile (Fig. 2.4 A, B). 2.2 Effetti di un campo elettrico su neuroni con le proprietà attive Il comportamento di neuroni con le proprietà attive è stato osservato a varie ampiezze e direzioni di campo elettrico. Ogni simulazione dura 50 ms, che nonostante sia un tempo breve si è dimostrato più che sufficiente a raggiungere gli scopi prefissi. Pur senza afferenze sinaptiche, i neuroni sottoposti ad un campo elettrico di ampiezza e direzione adeguata, sono in grado di generare APs spontaneamente. Lo studio si è concentrato sul numero di APs somatici indotti dal campo nell’intervallo temporale simulato. Le simulazioni utilizzate sono di due tipi: il primo consiste nel contare gli spikes somatici indotti da un campo parallelo all’asse somato-dendritico ( = = 90°) a varie ampiezze (da -1000 V/m a 1000 V/m con un tick di 24 100 V/m), sia sul c62564 (Fig. 2.5 A) che sul 5038804 (Fig. 2.5 C). Nella seconda vengono quantificati gli APs con il campo a varie direzioni (con e compresi fra 0° e 90° variandoli a scatti di 15°). Figura 2.5. Spikes indotti dal campo elettrico a varie direzioni e ampiezze Numero di APs indotti da un campo elettrico parallelo all’asse soamto-dendritico a varie ampiezza (A) sul c62564 (B) la variazione degli spikes indotti a varie direzioni del campo ad un’ampiezza di 600 V/m (C) con il campo parallelo all’asse somatodendritico a varie ampiezza sul 5038804 e (D) a 200 V/m a varie direzioni. In questo caso l’ampiezza è di 600 V/m per il c62564 (Fig. 2.5 B) e di 25 300 V/m per il 503880 (Fig. 2.5 D) che sono quelle ampiezze in cui ognuno genera il massimo numero di spikes se il campo è parallelo all’asse somato-dendritico Il c62564 genera 2 spikes se l’ampiezza è -700 V/m mentre ne genera 8 se è 600 V/m (Fig. 2.5 A). Il 5038804 genera 3 spikes se il campo è -300 V/m e 4 quando è 200 V/m (Fig. 2.5 C). Entrambi i neuroni hanno due massimi nel numero di APs: uno nel range negativo ed uno in quello positivo delle ampiezze del campo elettrico. Il massimo nel range negativo corrisponde ad un’ampiezza che è in valore assoluto maggiore rispetto a quella positiva. Inoltre ampiezze eccessive inducono un minor numero di APs che è un fenomeno di già osservato in vitro [Bikson2004]. Questo si spiega nel fatto che alcuni punti della membrana raggiungono un Vm stazionario maggiore di -30 mV. Questo blocca i canali Na in uno stato refrattario rendendoli i quei punti incapaci di generare ulteriori PA a seguire al primo. La variazione del numero di APs somatici al variare della direzione del campo elettrico, avviene nello stesso modo in entrambi i neuroni. Com’era già stato predetto nella figura 2.4, l’effetto eccitatorio del campo elettrico misurato sul soma, è massimo quando la direzione è parallela all’asse somato-dendritico. Allo stesso modo si noti come il numero di spikes è massimo se = = 90° (Fig. 2.5 B, D) e come una relativamente piccola variazione della direzione, dato che per ogni simulazione si è fatta variare di 15°, induca un’ alta variazione del numero di spikes in 50 ms di simulazione. 26 2.2.1 Analisi dei dati raccolti I neuroni c62564 e 5038804 hanno reazioni molto diverse alle stesse intensità e direzioni di campo elettrico. Ciò è evidenziato in particolare dall’asimmetria del grafico in fig. 2.5 A rispetto alla quasi perfetta simmetria del grafico in fig. 2.5 C. Considerando come le conduttanze delle correnti Ih e KA crescano linearmente con la distanza dal soma, si deduce che due differenti morfologie determinano due differenti distribuzioni spaziali delle conduttanze ed in modo particolare nei punti più estremi degli alberi dendritici apicali e basali. In generale, esse interagiscono con il campo elettrico limitandone gli effetti. In particolare sono state considerate le path-distance medie dal soma alle estremità dendritiche, una per i basali e l’altra per gli apicali. Per il c62564 e il 5038804 le medie per l’area basale sono sostanzialmente uguali (rispettivamente di 266.32 m e 220.05 m) mentre per gli apicali le medie (rispettivamente 455.89 mm e 347.36 m) differiscono di 108 m. Bisogna tenere presente che tali conduttanze raddoppiano ad ogni 100 m. Quando il campo elettrico è negativo depolarizza l’area apicale, che possedendo una maggiore conduttanza delle suddette correnti indurrà meno APs. Viceversa quando il campo è positivo si depolarizza l’area basale e così i APS saranno più numerosi. Quindi i dendriti apicali avendo path-distance mediamente più distanti dal soma possiederanno più Ih e KA e 27 renderanno così più difficile l’azione del campo elettrico negativo. 2.2.2 I risultati Per provare che l’asimmetria nei grafici del numero di APs in funzione dell’ampiezza del campo elettrico, è dovuta alla differente lunghezza dell’area apicale rispetto a quella basale, sono stati riprodotti gli stessi grafici ma utilizzando un oggetto con una morfologia più semplice. Le simulazioni della durata di 50 ms vengono eseguite su un oggetto molto semplice, ma in grado di generare APs, composto da due compartimenti cilindrici (Fig. 2.6A), cyl0 e cyl1 che rappresentano rispettivamente l’area basale e l’area apicale, in modo da poter vedere tale oggetto come un unico neurone CA1 semplificato. Così il soma è nel punto di giunzione fra i due compartimenti (indicato con x = 0) ed ivi saranno contati gli APs indotti dal campo elettrico. Le correnti Ih e KA hanno conduttanze che aumentano linearmente con la path-distance dal punto di giunzione, come avviene nei CA1 con la pathdistance dal soma. Entrambi i compartimenti hanno diametro di 1 m e all’inizio avranno lunghezza 200 m ciascuno. Anche in questo caso il campo elettrico è parallelo alla lunghezza dell’oggetto e assume valori compresi fra -1000 V/m e 1000 V/m. Il compartimento cyl1 assume di volta in volta valori compresi fra 200 m e 900 m. Quando cyl0 e cyl1 hanno la stessa lunghezza il grafico è perfettamente simmetrico, allungando cyl1 diventa asimmetrico (Fig. 28 2.6B). L’asimmetria cresce all’aumentare della lunghezza di cyl1 e quindi la differenza fra cyl0 e cyl1. Figura 2.6. Spiegazione delle differenze del numero di spikes prodotti da campi elettrici di segno opposto. Sono stati sottoposti due cilindri congiunti, all’azione di varie ampiezze di campo elettrico. (A) L’oggetto utilizzato per spiegare le differenze fra i grafici in fig. 5 A e C. Su quest’oggetto venivano contati gli spikes in x=0 e la loro variazione in numero all’allungarsi di cyl1. (B) Due esempi di curve che descrivono il numeri di APs al varie dell’ampiezza del campo elettrico una volta quando cyl0 e cyl1 hanno la stessa lunghezza ed un’altra a lunghezze differenti. (C) L’asimmetria nel grafico si crea all’aumentare gradatamente della differenza in lunghezza fra cyl0 e cyl1. 29 In ultimo è stato stabilito se l’asimmetria è dovuta ad una sola corrente fra la KA e la Ih o dall’effetto combinato di entrambe. Sono stati riprodotti gli stessi grafici precedenti per il 5038804 ed il c62564, comparandoli con quelli del cilindro (Fig. 2.6 A), disattivando una volta la KA, un’ altra la Ih ed infine entrambe (Fig. 2.7). Disattivando la corrente KA rimane soltanto la Ih spingendo il Vm verso il suo Vrev (-30 mV), abbassando il Vm quando viene superata la soglia per generare i P. A. Tutti i grafici sia per i cilindri che per i neuroni sono piuttosto simmetrici. La differenza si nota soprattutto nel caso del c62564 che in condizioni di controllo ha un grafico con una marcata asimmetria che scompare in seguito alla disattivazione della KA (Fig. 2.7 B). Disattivando la corrente Ih resta soltanto la KA. Quest’ultima ostacola la depolarizzazione mentre non svolge alcun ruolo durante una fase di iperpolarizzazione. Poichè la sua conduttanza più alta nell’area apicale, la KA blocca gli effetti del campo elettrico negativo e quindi ostacola la genesi dei P. A. nei dendriti apicali. I grafici sia nei neuroni realistici che per il cilindro saranno tutti fortemente asimmetrici e la differenza si nota soprattutto per il grafico del 5038804 che in condizioni controllate è quasi perfettamente simmetrico (Fig. 2.7 C). In ultimo togliendo entrambe le correnti Ih e KA, si ottengono dei grafici quasi perfettamente simmetrici in tutti i casi (Fig. 2.7 D). Nessuna corrente modula i P. A. ed indipendentemente da dove si creano, si propagano in tutto il neurone. 30 Figura 2.7. I grafici del numero di spikes in funzione dall’ampiezza del campo elettrico disattivando le correnti ioniche. La forma di questi grafici è modulata dalle correnti Ih e KA. (A) I grafici in condizioni controllate (B) togliendo la KA (C) togliendo la Ih (D) disattivando sia la Ih sia la KA. 31 In particolare nel 5038804 sia il caso senza correnti che in quello in cui è stata disattivata soltanto la corrente Ih, sono molto simili e questo indica come in questa morfologia la corrente Ih modula di poco l’effetto del campo elettrico. Si può concludere che entrambe le correnti interagiscono con il campo elettrico anche se in modo diverso ed in base alla morfologia, che ne determina la distribuzione spaziale e quindi caratterizza la forma di ogni grafico. Questo fa si che l’asimmetria nei grafici è causata dall’effetto combinato di entrambe le correnti e non dalla singola corrente. 32 3. Effetto dei campi elettrici oscillanti a 50Hz In questo capitolo verranno descritti gli effetti che hanno i campi elettrici oscillanti a 50Hz sui neuroni CA1 dell’ippocampo. Alla stessa frequenza oscilla inoltre la corrente della rete elettrica e questo tipo di campo elettrico è quello maggiormente presente in ambiente urbano o comunque in presenza di linee ad alta tensione, come già specificato nel primo capitolo. Le ampiezze di campo elettrico simulate saranno ancora una volta le stesse misurate nei rilevamenti ambientali e si terrà conto anche dell’effetto dielettrico nello spazio extracellulare ai neuroni del sistema nervoso centrale. 3.1 Risultati dei test cognitivi Come già spiegato nel capitolo introduttivo, la letteratura scientifica non contiene risultati esplicativi per quanto concerne i possibili effetti che hanno i campi elettrici da un punto di vista neurofisiologico. I test cognitivi effettuati tendono a verificare una eventuale correlazione fra la diminuzione delle perfomance cognitive e la presenza di campi elettrici agenti sul cervello, ma i risultati raccolti il più delle volte sono stati contrastanti seppure i test cognitivi in questione sono stati effettuati sotto le medesime condizioni sperimentali e su uno stesso paziente. S’intuisce come ciò è imputabile alla stocasticità delle sinapsi e quindi 33 all’estrema facilità che hanno nel cambiare configurazione nell’intorno di un breve lasso di tempo. Questo porta a pensare che l’efficacia del campo elettrico è modulata dal tipo di stimolazione subita dal neurone. Sembra che i CE riescano ad indurre una diminuzione delle perfomance cognitive, specie per la discriminazione visuale, senza intaccare le perfomance dei tempi di reazione agli stimoli, i tempi di scelta, di discriminazione visiva e di richiamo di una parola [Barth2009]. Altri test sulla memoria spaziale, sul riconoscimento di parole o test d’attenzione, confermano le diminuzioni delle perfomance nel senso di una diminuzione dell’accuratezza delle risposte, senza rallentare i tempi di reazione alle stesse [Preece1998]. Si sa inoltre che le microonde (2-300 GHz) hanno un tasso di assorbimento (SAR) per cui non riescono ad avere alcun effetto sui neuroni tranne quello d’innalzare la temperatura corpo colpito; in particolare quando il SAR non supera i 4 W Kg-1 l’innalzamento che si ha è minore di 1°C. [Johnston2007]. I CE a frequenza di rete (50 Hz o 60 Hz), sembra possano scatenare disturbi di concentrazione, disturbi di memoria, insonnia e astenia. Si è visto che gli stessi CE ad ampiezza di 9 kV/m possano indurre una diminuzione non superiore al 10% delle performance cognitive mentre i campi magnetici alla stessa frequenza possono disturbare il sonno [Crasson2003]. I CE hanno trovato impiego anche nella medicina, si ricordi ad esempio la deep brain stimulation, in quanto capaci alla lunga di indurre potenziamento o depressione sinaptica o di interagire con i farmaci [Radman2007]. 34 3.2 La membrana dei neuroni agisce da filtro passa basso Il comportamento della membrana neuronale è descritto da un circuito RC di cui è possibile calcolare la frequenza di taglio, che indica nello specifico a quale range di frequenza del CE è sensibile la membrana. Le simulazioni sono state eseguite su un cilindro di lunghezza 200 m e diametro 1 m (Fig. 3.1 A), con tutte le proprietà passive della membrana neuronale, i cui valori sono impostati su valori giustificati sperimentalmente (cm = 1 F/cm2, rm = 2.8 104 /cm2). La direzione del CE, proprio per massimizzarne l’effetto, è parallela alla lunghezza del cilindro. Nelle simulazioni si è adattata una durata di 1000 ms e si è studiato il massimo valore raggiunto dal Vm ad una estremità del cilindro (Fig. 3.1 B) e di quest’ultimo se ne è studiato la diminuzione in termini percentuali al variare della frequenza del CE (Fig. 3.1 C). La frequenza di taglio in questo modo è di 5.68 Hz ed eventuali campi elettrici che oscillano ad una frequenza maggiore subiscono uno smorzamento tanto più grande quanto più alta è la loro frequenza. In questi casi le oscillazioni del Vm indotte avranno ampiezza minore. Il fatto che la membrana neuronale degli umani sia insensibili ai CE oscillanti nel range di frequenze delle microonde (2-300 Ghz) a basso SAR come quelle dei ripetitori TV e cellulari, giustifica anche perchè quest’ultime non abbiano alcun effetto cognitivo sugli umani. Così l’insensibilità dei neuroni alle microonde, oltre ad essere causata dalla barriera emato-encefaliche o dall’azione dielettrica della white35 matter [Johnston2007] è soprattutto dovuta alle proprietà passive di membrana. Fig. 3.1 I neuroni e la frequenza di taglio. (A) L’oggetto usato per ricavare i grafici (B) oscillazioni indotte da C.E. a varie frequenze (C) il grafico dello smorzamento. Tuttavia CE oscillante a 50 Hz seppure induce delle oscillazioni smorzate riesce ancora ad avere un certo effetto sulla membrana, al punto che potrebbe quantomeno modulare determinati effetti indotti dalle sinapsi sul neurone. 36 3.3 Simulazioni realistiche di C.E. oscillanti La simulazioni sono state eseguite con due neuroni realistici, il c62564 ed il 5038804, dotati di sinapsi eccitatorie disposte nei dendriti apicali in modo random, tutte di ugual peso e aventi un pattern di stimolazione Poissoniano [Destexhe2001] ad una frequenza di 50 Hz. Per ogni configurazione di campo elettrico e di peso sinaptico, vengono lanciate su un calcolatore parallelo 10 simulazioni (trials), ognuna della durata di 1200 ms dove l’eventuale campo campo si attiva a 200ms in modo da permettere al neurone una fase di adattamento alla stimolazione sinaptica. Per ogni simulazione, il generatore Poissoniano utilizza gli stessi 10 seed. Ciò che avvolge i neuroni all’interno delle scatole craniche, agisce da dielettrico [Voigt2011] e nelle simulazioni si è considerato in particolare l’effetto dovuto alla white-matter. Dai rilevamenti ambientali si è visto che il massimo valore di potenziale elettrico rilevato nell’ambiente è di 2520 V/m [APPA1996] mentre la costante dielettrica considerata è di 67.8 [Voigt2011]. In questo modo il potenziale elettrico simulato all’interno della scatola cranica è di circa 40 V/m. I neuroni c62564 e 5038804 hanno caratteristiche morfologiche abbastanza differenti. Il primo ha i dendriti in media più lunghi rispetto al secondo, misurati in termini di path-distance degli estremi dendritici dal soma, contrariamente alla superficie di membrana che è maggiore nel secondo. Maggiore superficie di membrana implica maggiore 37 dimensione dei diametri dendritici (Fig. 3.1). Si sono determinati i pesi sinaptici per il c62564 ed il 5038804 per i quali si ha circa lo stesso numero di spikes in assenza di CE in una simulazione di 1200 ms (Fig. 3.3). Fig. 3.2 Caratteristiche morfologiche dei neuroni. Istogrammi del diametro e delle path-distance degli estremi dei dendriti dal soma per i neuroni c62564 e 5038804. Questa normalizzazione del numero di spikes per entrambi i neuroni, è indispensabile per comparare gli effetti che ha il campo elettrico su entrambi così da poterli interpretare dalla luce di eventuali differenze morfologiche, dato che si sono rivelati già determinanti nel modulare gli effetti dei campi elettrici uniformi. Si è stabilito di trovare quei pesi sinaptici che dessero circa 20 spikes in media su 10 trials nel giro di 1000 ms di simulazione. La combinazione migliore è di 4.5 10-2 nS per il c62564 con cui si hanno 23.1 spikes in media e 2.0 10-1 nS per il 5038804 con cui si hanno 21.9 spikes in media. 38 Per altre simulazione in cui si è studiata l’interazione del CE con un peso sinaptico più alto, sono stati utilizzati i valori di 8.5 10-2 nS per il c62564 con cui si hanno 61.1 spikes in media e 2.75 10-1 nS per il 5038804 con cui si hanno 63.9 spikes in media. Il tutto viene riassunto nella figura 3.3, in cui le frecce indicano le situazioni descritte sopra. Fig. 3.3 Numero di spikes in assenza di C.E. Le frecce contrassegnano il punto in in cui il syn. weight dà per i due neuroni il numero di spikes che si sta cercando (di circa 20 APs). In primo luogo si è vista la diversa efficacia del CE oscillante sui neuroni in assenza di sinapsi misurata in termini di oscillazioni del Vm somatico (Fig. 3.4, in alto). In queste condizioni non si registrano APs indotti dal CE ma soltanto delle oscillazioni del Vm, leggermente più ampie nel c62564 rispetto a quelle del 5038804, ma identiche da un punto di vista qualitativo. Aggiungendo le sinapsi con i pesi più bassi, in modo da ottenere in media 20 spikes circa per i vari trials, si è visto che il campo elettrico oscillante provoca un aumento del numero di spikes diminuendo l’ISI e rendendolo più regolare. L’effetto è più forte sul 5038804 dove la fase di 39 ripolarizzazione è più rapida che nel c62564 e per quest’ultimo si noti che il Vm raggiunge un valore di iperpolarizzazione più basso (Fig. 3.4, le figure intermedie). Gli effetti sono differenti nel caso in cui i pesi sinaptici sono più alti, quindi quando si avranno 60 spikes in media per i vari trials. Fig. 3.4 Esempio di tracce registrate sul soma In rosso è il tracciato in presenza di campo elettrico ad una frequenza 50Hz e 50 V/m mentre in nero in assenza prendendo in considerazione i casi del neurone senza sinapsi, con sinapsi e in ultimo aumentando il peso sinaptico. A) Sul neurone c62564 B) sul 5038804. E’ immediato come l’aumento del peso diminuisce la differenza fra i casi in presenza o meno del C.E. Le differenze nei pattern degli APs per entrambi i neuroni, fra il caso di controllo e quello in presenza del CE oscillante sono pressocchè nulle. Questo indica una diminuzione dell’efficacia del CE al rafforzarsi dell’attività sinaptica l’uno smorza l’effetto dell’altra. Al più le differenze 40 fra il caso col CE e quello di controllo consistono in una differenza di fase abbastanza piccola mentre il numero di APs medi per trials rimane invariato. Si noti come nel caso con peso sinaptico più basso la variazione del pattern del firing somatico in presenza di CE rispetto al caso di controllo è più marcata nel 5038804. Questo indica che il campo elettrico oscillante ha più effetto sui neuroni che hanno superficie di membrana maggiore, contrariamente al CE uniforme dove l’effetto è più forte quando il neurone è più esteso in lunghezza. Nel prossimo paragrafo si vedrà in maniera più precisa l’effetto che ha il campo elettrico oscillante sull’interspike-interval. 3.3.1 Un ulteriore sguardo all’influenza del campo elettrico oscillante sull’interspike-interval (ISI) Nel paragrafo precedente si è visto come il campo elettrico oscillante è in grado di modulare l’ISI in entrambi i neuroni, specie nel caso di peso sinaptico più basso. Poichè il numero di spike è differente fra il caso di controllo e quello in presenza del campo elettrico, si è studiato il coefficiente di variazione (CV) dell’ISI (il rapporto fra la deviazione standard e la media dell’ISI) in funzione dei pesi sinaptici, presi in intervalli differenti per i due neuroni in base alla relativa sensibilità alle sinapsi misurate in termini di APs indotti. E’ immediato notare (Fig. 3.5) che aumentando il peso sinaptico diminuisce il CV. 41 Fig. 3.5 Regolarità dell’ISI Coefficiente di variazione in funzione della freq. di spiking nel caso di controllo. Fino a quando il peso sinaptico non supera certe soglie il CV è più basso in presenza del CE e quindi più uniforme rispetto al caso di controllo. Superata la soglia in questione il CE ha meno efficacia ed il suo effetto è quello di aumentare piuttosto che diminuire il CV dell’ISI. Tale soglia è rappresentata da quei pesi sinaptici che inducono una frequenza di spiking del nel caso di controllo che supera i 50 Hz (quindi la frequenza del campo elettrico simulato). Si noti inoltre che con un peso sinaptico più basso, il coefficiente di variazione subisce una variazione maggiore per il neurone 5038804 rispetto al c62564, che è quello ad avere più superficie di membrana. Così l’effetto smorzamento delle sinapsi rispetto al campo elettrico oscillante sembra ancora una volta essere modulato dalla superficie di membrana e non dalla lunghezza dei dendriti. Le differenze morfologiche determinano soprattutto la distribuzione delle correnti Ih e KA, che oltre a modulare l’effetto del campo elettrico, 42 modulano le sinapsi, ad esempio nel finestra di sommazione temporale. Nel prossimo paragrafo si vedrà come il campo elettrico a varie direzioni possa influenzare il comportamento dei neuroni CA1. 3.4 Effetti di un campo elettrico oscillante a varie direzioni Nel lavoro di tesi di primo livello si è visto come differenti direzioni del campo elettrico uniforme rispetto al neurone abbiano differente efficacia ed in particolare che il suo effetto massimo si ha quando è allineato all’asse somato-dendritico dei neuroni. I neuroni più sensibili ai campi elettrici uniformi, sono quelli che hanno una maggiore estensione in lunghezza dei dendriti e quindi il CE uniforme ha più efficacia sul c62564 rispetto al 5038804. Nei capitoli precedenti si è dimostrata l’efficacia del campo elettrico oscillante soltanto nei casi in cui fosse allineato all’asse somatodendritico. Nei prossimi paragrafi si vedrà la variazione dell’efficacia del campo elettrico oscillante al variare della sua direzione con frequenza e ampiezza fissate. 3.4.1 La misura dell’allineamento fra il neurone ed il C.E. I dendriti vengono rappresentati in NEURON da una lista di punti 43 tridimensionali, di conseguenza ciascun punto p è codificato come una terna p = (px, py, pz) a cui viene anche associato un indice ordinale. In ciascuno di questi punti si ha ogni volta un cambiamento della direzione del dendrita nello spazio. Il vettore vi = pi – pi-1 ha 3 coordinate ed è esprimibile anche nella forma vi = (vi,x, vi,y, vi,z) che descrive la direzione e la lunghezza del dendrita nello spazio compreso fra i punti i-esimo ed (i-1)-esimo. La direzione del campo elettrico oscillante si esprime con un versore E = (ex, ey, ez); in questo modo è possibile determinare quanto è allineata la parte vi del dendrita con il CE calcolando l’angolo i compreso fra i due vettori vi ed E (Fig. 3.6 A), in modo semplice utilizzando il prodotto scalare Poiché si hanno per ogni neurone molti dendriti e dato che ogni dendrita ha molti segmenti vi, si consideri N il numero di segmenti dendritici per un intero neurone (Fig. 3.6 A). Ad ognuno si può associare un cosi di cui si può calcolare il cos medio per tutti i segmenti come 44 Fig. 3.6 Dipendenza fra direzione del C.E. 50Hz e il numero di spikes somatici. Più è allineato il C.E. coi dendriti, più aumenta il suo effetto sul neurone misurato in termini di numero medio di spikes in 10 trials. A) Il coseno dell’angolo che si forma fra il C.E. e il dendrita viene misurato facendo uso del prodotto scalare fra il vettore C.E. e quello della direzione del dendrita. B) Il numero di spikes in funzione del coseno medio calcolato su tutti i dendriti nel c62564 C) nel 5038804. A destra in corrispondenza per i due neuroni i contour plot del numero medio di spikes in funzione di e che sono le coordinate sferiche del vettore C.E. 45 Il cosassume soltanto valori positivi in quanto di ciascun vi se ne considera soltanto la direzione. Il valore di cos dipende dalla direzione del campo elettrico e descrive in che misura un campo elettrico è allineato con l’albero dendritico del neurone, quindi tanto più i due saranno allineati tanto più il cos tenderà ad 1. Si è visto che esiste una relazione diretta fra cos e il numero di spike medi su 10 trial calcolati nei due neuroni (Fig. 3.6 B, C) e tanto più è allineato il CE coi dendriti, tanto più aumenta il suo effetto eccitatorio sul neurone. Come già visto in precedenza, l’effetto del CE dipende dalle caratteristiche morfologiche del neurone su cui agisce, quindi la variazione subita dal numero di spike avviene in un intervallo più ampio per il 5038804 (Fig. 3.6 C) rispetto al c62564 (Fig. 3.6 B). Rispetto al caso di controllo, si è riscontrato un aumento di 44 spike medi per trial per il 5038804 e di appena 5 per il c62564. Quindi anche nel caso della direzione, il fattore morfologico che influenza di più l’effetto del campo elettrico è la superficie di membrana. Le fluttuazione presenti nei grafici del numero di spike in funzione di cos in figura 3.6 B e C, potrebbero essere il sintomo di una dipendenza dell’efficacia del CE da qualche altro fattore morfologico, ancora non noto. La poca ampiezza di queste fluttuazioni provano che l’allineamento coi dendriti è la caratteristica dominante di dipendenza del numero di spike per trial. I contour plot di figura 3.6 indicano che il massimo numero di spikes, (segnato dalla stellina bianca), non si ha come nel caso uniforme quando 46 la direzione è parallela all’asse somato-dendritico. Questo dipende dalla propagazione della corrente indotta dal campo elettrico nei dendriti, che è modulata dal rapporto fra i diametri di quest ultimi. Questo fa sì che le correnti indotte dal CE si propaghino sul soma meglio da alcuni dendriti piuttosto che da altri. Un maggiore allineamento del CE con i dendriti aumenterà il potere eccitatorio del CE sul neurone Nel prossimo paragrafo verrà mostrato che il cambiamento di frequenza di un campo determina una diversa reazione del neurone allo stesso. 3.5 Variazione degli APs al variare della frequenza del campo elettrico In questo paragrafo viene descritta la variazione del numero medio di APs per trials rispetto al caso di controllo e come questo dipenda dal peso sinaptico e dalla frequenza del CE (Fig. 3.7). Ancora una volta, a confermare che la superficie di membrana modula l’effetto del campo elettrico oscillante, si noti che si ha maggiore variazione per il 5038804 che ha più superficie di membrana (Fig. 3.7, C, D) rispetto al c62564 che è più esteso in lunghezza. Per il c62564 si hanno due massimi APs, uno a 20 Hz ed uno a 40 Hz, mentre per il 5038804 l’unico si ha a 60 Hz ed inoltre il massimo APs del secondo è doppio rispetto a quella del primo. In entrambi i neuroni, una eccessiva alta frequenza del campo elettrico lo renderà meno efficace e quindi in questi casi si avrà un valore più basso 47 di APs (Fig. 3.7 A, C). Tale diminuzione in funzione della frequenza è più rapida nel c62564 rispetto al 5038804, ove la diminuzione avviene in modo più graduale. Fig. 3.7 Variazioni del numeri di spikes con un C.E. a varie frequenze e a vari pesi sinaptici. L’effetto del campo elettrico è tanto più forte quanto più basso è il peso sinaptico. Inoltre al variare della frequenza del C.E. ha il massimo effetto (misurato in termini di variazioni degli spikes fra il caso controllato e quello con il C.E.) a frequenze diverse, ma comunque nell’intorno di 50 Hz, per i due neuroni che sono A) 40 Hz per il c62564 e di C) 60 Hz per 5038804. A queste frequenze si può notare come all’aumentar del peso sinaptico diminuisce l’efficacia del C.E. e che nel B) c62564 sia comunque inferiore rispetto al D) 5038804. 48 Com’era prevedibile, il APs diminuisce all’aumentare del peso sinaptico a confermare ancora che il campo elettrico e le sinapsi hanno un effetto opposto sul pattern del firing somatico. Osservando in dettaglio l’andamento degli APs al variare del peso sinaptico, con un CE a 40 Hz per il c62564 (Fig. 3.7 B) ed a 60 Hz per il 5038804 (Fig. 3.7 D), si noterà un andamento piuttosto differente fra i due casi e come unico tratto in comune il fatto che l’influenza del campo elettrico è minima nel caso in cui i pesi sinaptici sono troppo bassi oppure troppo alti. Questo significa che se il neurone non ha una frequenza di spiking in condizioni di controllo superiore alla frequenza di oscillazione del campo elettrico allora quest’ultimo potrebbe indurre la sincronizzazione dei neuroni e quindi si avrà una interferenza costruttiva fra il campo elettrico e l’attività sinaptica. Al contrario superata la soglia del peso sinaptico che induce la frequenza di spiking nel caso controllato minore di 50 Hz, l’interferenza fra il campo elettrico e l’attività sinaptica sarà distruttiva. Nel prossimo paragrafo si descriverà come il campo elettrico oscillante tende a sincronizzare gli spikes con la frequenza del campo elettrico. 3.6 Sincronizzazione degli APs in presenza del CE oscillante Di seguito viene descritto l’effetto che hanno i campi elettrici oscillanti a 50 Hz sui neuroni CA1. Sono state eseguite sia simulazioni in presenza del campo elettrico che in assenza, dove per ogni trial si è operata una suddivisione dell’intervallo temporale di simulazione in bin di 40 ms, 49 all’interno dei quali si è verificato se per un dato trial si fosse verificato un AP o meno. Così per ogni bin si è determinato l’istante medio di spiking per tutte le 10 tracce (Fig. 3.8, A, B). Nella figura 3.8 A e B vengono presentati i raster plot dove per ogni traccia viene segnato l’istante temporale a cui avviene l’eventuale spike, quindi i segni rossi indicano gli spike nei casi in presenza del campo elettrico, i neri quelli del caso controllato. L’istante medio di spiking per ogni bin è rappresentato dalla linea grigia tratteggiata. I bin in cui era presente soltanto uno spike, quindi in cui si aveva un solo AP in un solo trial, non permetteva il calcolo di una eventuale media, quindi sono stati esclusi dall’analisi. Si noti come i puntini rossi sono tutti più vicini alla linea tratteggiata rispetto ai neri. Questo significa che il campo elettrico tende a sincronizzare gli spikes nonostante i pattern di stimolazione sinaptica siano differenti. Inoltre in ogni bin, in presenza del campo elettrico aumenta il numero di trial in cui si registra il potenziale d’azione. Anche qui gli effetti sono più netti per il neurone 5038804, avente una maggiore superficie di membrana, rispetto al c62564. La vicinanza maggiore alla linea grigia dei markers di un bin, indicano che l’istante di spiking è più vicino al valore medio del bin e che di conseguenza la deviazione standard intrabin dell’istante di spiking è più bassa in presenza del campo elettrico rispetto al caso controllato (Fig. 3.8 C, D). Ciò si traduce nei grafici della figura 3.8 C e D, i cui punti rappresentano la deviazione standard intrabin per gli istanti di spiking di cui i rossi rappresentano i casi con il campo elettrico e i neri quelli senza. 50 Fig. 3.8 Sincronizzazione degli spikes in presenza del C.E. Il C.E. oscillante porta alla sincronizzazione degli spikes nei neuroni. Suddividendo i tracciati dei vari trials in bin di 40 ms si può notare che il numero di spikes per trial aumenta. Le differenze nei trials sotto controllo e con C.E. sono meno marcate per il A) c62564 rispetto al B) 5038804. Inoltre calcolando la varianza interna al bin dell’istante di spiking possiamo notare come essa diminuisce quando il neurone è sottoposto all’effetto del C.E. Ancora una volta la diminuzione della varianza è meno evidente nel C) c62564 rispetto al D) 5038804. 51 I punti rossi sono sempre più bassi rispetto ai neri in entrambi i neuroni ad esclusione di qualche bin, come dolevasi dimostrare. E’ interessante capire per ciascun bin a quanto ammonta lo spostamento percentuale della deviazione standard del caso in presenza di campo elettrico rispetto a quello controllato (Fig. 3.9). Poichè nella maggior parte dei bin gli spikes si sincronizzano, la deviazione standard con il campo elettrico diminuisce e quindi lo spostamente di solito sarà negativo. Fig. 3.9 Perc. di spostamento dev. std. intra-bin. Per ogni bin può calcolare la variazione percentuale della dev. std. per ogni bin relativa all’istante di spiking. Naturalmente l’effetto più forte è sul 5038804 piuttosto che sul c62564. Gli spostamento negativi sono maggiori per il primo rispetto che per il secondo ma si contano in un numero simile fra di loro. Gli effetti del campo elettrico persistono anche dopo il suo spegnimento. Nonostante viene spento a 1000 ms di simulazione, fino a 1200 ms gli effetti indotti continuano ad essere visibili; si noti in particolare come nei grafici della dev. std. in basso in fig. 3.8 si continuano ad osservare che i punti rossi (dati con il CE) da quelli neri (dati in assenza di CE) persistono 52 nell’essere diversi anche oltre i 1000 ms. Per valutare la significatività delle differenze della dev. std. intrabin fra il caso di controllo e quello in presenza del campo elettrico è stato effettuato il Wilcoxon Signed Rank Test, sia per i dati provenienti dal 5038804 che per quelli dal c62564 dopo avere escluso la Normalità di queste popolazioni. Si è visto quindi che per i dati provenienti dal neurone 5038804 il p-value calcolato è < 10-3, per quelli dal c62564 è di 2.0 10-3. In entrambi i casi il test è estremamente significativo, cosa che indica come le differenze statistiche fra le popolazioni di dati campionati nel caso di controllo e quelle campionate in presenza del CE sono estremamente rilevanti in entrambi i neuroni e quindi si può concludere che i CE hanno un forte effetto nella modulazione del firing dei neuroni CA1. Di eventuali bin outlier in cui lo spostamento in valore assoluto supera il 100%, se ne sono contati pochi casi per il 5038804, ove si è riscontrato fino ad uno spostamento del 590%. Questo aspetto della sincronizzazione è di particolare interesse perchè diversi disturbi del sistema nervoso trovano spiegazione proprio nella sincronizzazione di cluster di neuroni. 3.6 Conclusioni Esistono difficoltà notevoli nell’esame dei dati raccolti con test cognitivi effettuati sugli esseri umani in presenza di campo elettrico. Si è stabilito 53 che i campi elettrici hanno certamente un qualche effetto [Radman2007], anche se non si è determinato chiaramente di che tipo. Va sottolineato come la somministrazione dei test cognitivi su individui diversi o talvolta la reiterazione di un test cognitivo sullo stesso individuo sotto le medesime condizioni sperimentali, ha dato luogo a risultati contrastanti [Barth2010]. Si è visto come usando la “current injection” e con una stimolazione equivalente a quella di un campo elettrico di 36 kV/m si ha una diminuzione delle performance mentre con una equivalente a 9 kV/m se ne ha un miglioramento, specie nel caso della somministrazione di test che riguardano la stima degli intervalli di tempo trascorso o di quelli adatti a stimare i tempi di reazione agli stimoli [Crasson2003]. In questo lavoro si è visto come l’interazione fra il campo elettrico e la forza delle sinapsi, è determinante negli effetti che da il campo elettrico sul neurone. Ricordiamo come nelle simulazioni le variazioni del numero di APs fra il caso con il campo elettrico oscillante e quello di controllo erano molto differenti al variare, anche di poco, dei valori del peso sinaptico (Fig. 3.6). Quindi nella reiterazione dei test cognitivi su uno stesso individuo, ciò a causa della totale imprevedibilità dell’assetto sinaptico rispetto al campo elettrico, basta una minima variazione su un breve intervallo di tempo trascorso fra la somministrazione di un test e l’altro che il neurone reagirà, allo stesso campo elettrico, in modo completamente differente (si raccoglieranno dei dati dal test cognitivo che saranno probabilmente in disaccordo). A ciò si aggiunge che la morfologia produce una modulazione degli 54 effetti del campo elettrico [Chan1985, Chan1987], perché aumenta o diminuisce l’esposizione del neurone al campo elettrico, determinando effetti somatici differenti. In precedenza si è visto come sia determinante la morfologia nella distribuzione spaziale delle correnti Ih e KA e che queste oltre ad essere determinanti nell’integrazione sinaptica, interagiscono col campo elettrico (Fig. 2.7) in modo da modularne l’efficacia. Inoltre nel caso del campo elettrico uniforme, una maggiore lunghezza dei dendriti rende più sensibile il neurone (Fig. 2.7), mentre una maggiore superficie di membrana lo rende più sensibile ad un campo elettrico oscillante a 50 Hz (Fig. 3.5). Le differenze fra i neuroni esaminati nelle simulazioni non erano particolarmente grandi se si considera come entrambi fossero delle ricostruzioni di neuroni ippocampali del CA1, eppure l’effetto del campo elettrico si è sempre dimostrato diverso in intensità per entrambi. Nei test somministrati a individui differenti, va considerato che quasi certamente avranno neuroni magari di poco diversi nell’albero dendritico nelle stesse aree cerebrali e che quindi reagiranno in modo diverso al campo elettrico. Inoltre l’assetto delle sinapsi certamente non sarà uguale. Questo determinerà risultati dei test cognitivi contrastanti da un individuo all’altro. Le correnti Ih e KA hanno un effetto dispersivo rispetto al campo elettrico e a seconda dell’area del neurone che si iperpolarizza o depolarizza per la direzione del campo elettrico uniforme (Fig. 2.5), l’interazione che avrà quest’ultimo con le sinapsi varierà anche perché i potenziali d’azione tenderanno ad originarsi in aree differenti. Nel caso oscillante (Fig. 3.5), in base a quanto il campo elettrico è allineato con i dendriti, varierà il suo 55 potere eccitatorio misurato in termini di spikes somatici. Il fatto che certi esperimenti cognitivi sono stati effettuati con dei campi elettrici generati da elmetti calzati dai pazienti in modo differente per la differente forma del cranio, potrebbe far si che il campo elettrico si propaghi con differenti angolazioni le stesse aree cerebrali. Ma tutto questo giustifica anche come la varietà dei disturbi riscontrati nelle vicinanze dei tralicci fosse molto grande [Crasson2003]. L’importante novità di questo lavoro rispetto a quello di primo livello è stata l’investigazione degli effetti procurati da campi elettrici a 50 Hz, che è la frequenza a cui oscilla la corrente delle rete elettrica. Si è visto come questi campi tendano a sincronizzare il firing dei neuroni indipendentemente dai parametri di stimolazione (Fig. 3.7 e 3.8) e come tendano ad eccitare i neuroni inducendo un aumento nel numero di spike (Fig. 3.6). Questo potrebbe innescare disturbi come per esempio l’emicrania, già osservati nelle vicinanze dei tralicci dell’alta tensione [Crasson2003]. L’evento scatenante dell’emicrania è proprio la sincronizzazione di cluster di neuroni della corteccia visiva [Brigo2012]. I campi elettrici e il loro effetto sul cervello vanno considerati anche ottimisticamente. Si è visto come possano interagire con i farmaci assunti da una persona [Radman2007], per cui potrebbero essere sfruttati in modo da potenziarne gli effetti permettendo ai pazienti di assumere meno farmaci, riducendo quindi gli effetti collaterali oppure per migliorarne l’efficacia. Esistono anche altre applicazioni terapeutiche come ad esempio la deep-brain stimulation per la cura del Parkinson o la 56 nuovissima trans-cranical magnetic stimulation [Bersani2012] per la cura di malattie psichiatriche. Altre applicazioni più innovative potrebbero consistere nella creazione di ulteriore strumenti elettronici più sofisticati, quali ad esempio protesi visive che stimolino con adeguati campi elettrici direttamente le aree cerebrali interessate senza usare metodi invasivi. 57 Bibliografia [APPA1996] Agenzia provinciale per la protezione ambiente, (ITC – IRST), Impatto ambientale da campi elettrici e magnetici a frequenza di rete, 1996, http://www.appa.provincia.tn.it/binary/pat_appa/Progetti_Studi_Campi/Elf 1rid.1287133644.pdf [Austin1997] Austin L., Magnetic and electric field strengths of high voltage power lines and household appliances, Phys Educ, 32, 108-109, 1997 [Bath2010] Barth A., Ponocny I., Ponocny-Seliger E., Vana N., Winker R., Effects of Extremely Low-Frequency Magnetic Field Exposure on Cognitive Functions: Results of a Meta-Analysis, Bioelectromagnetics, 31, 173-179, 2010 [Bikson 2004] Bikson M., Inoue M., Akiyama H., Deans J.K., Fox J.E., Miyakawa H., Jefferys J.G.R., Effects of uniform extracellular DC electric fields on excitability in rat hippocampal slices in vitro, J Physiol, 557.1, 175-190, 2004 [Brigo2012] Brigo F., Storti M., Tezzon F., Manganotti P., Nardone R., Primary visual cortex excitability in migraine: a systematic review with meta-analysis, Neurol Sci, 2012 58 [Chan1985] Chan C.Y., Nicholson C., Modulation by applied electric fields of purkinje and stellate cell activity in the isolated turtle cerebellum, J Physiol, 371, 89-114, 1985 [Chan1987] Chan C.Y., Hounsgaard J., Nicholson C., Effects of electric fields on transmembrane potential and excitability of turtle cerebellar purkinje cells in vitro, J Physiol , 402, 751-771, (1987) [Crasson2003] Crasson M., 50-60 Hz ELECTRIC AND MAGNETIC FIELD EFFECTS ON COGNITIVE FUNCTION IN HUMANS: A REVIEW, Radiation Protection Dosimetry, Vol. 106 No. 4, 333-340, 2003 [CDHS1996] California Department of Health Services, ELECTRIC AND MAGNETIC FIELD EXPOSURE ASSESSMENT OF POWERLINE AND NON-POWERLINE SOURCES FOR CALIFORNIA PUBLIC SCHOOL ENVIRONMENTS, 1996 [Destexhe2001] Destexhe A., Rudolph M., Fellous J.M., Sejnowsky T.J., Fluctuating synaptic conductances recreate in-vivo like activity in neocortical neurons, Neuroscience, Vol. 107 No. 1, 13-24, 2001 [Eriksson1998] Eriksson P.S., Perfilieva E., Björk-Eriksson T., Alborn A., Nordborg C., Peterson D.A., Gage F.H., Neurogenesis in the adult human hippocampus, Nature Medicine, 4, 1313-1317, 1998 59 [Hines1997] Hines M.L., Carneval N.T., The NEURON Simulation Environment, Neural Computation , Vol. 9 No. 6, 1179–1209, 1997 [Johnston2007] Johnston S. A., Behavioral and Cognitive Effects of MW Electromagnetic Field Exposures, PIERS ONLINE, Vol. 3 No. 5, 751-758, 2007 [Omori2009] Omori T., Aonishi T., Miyakawa H., Inoue M, Okada M., Steep decrease in the specific membrane resistance in the apical dendrites of hippocampal CA1 pyramidal neurons, J Neures, 64, 83-95, 2009 [Preece1998] Preece A.W., Wesnes K.A., The effect of a 50 Hz magnetic field on cognitive function in humans, Int. J. Radiat. Biol., Vol. 74 No. 4, 463-470, 1998 [Radman2007] Radman T., Datta A., Peterchev A. V., In vitro modulation of endogenous rhythms by AC electric fields, Syncing with clinical brain stimulation, J Physiol, 584.2, 369-370, 2007 [Voigt2011] Voigt T., Katscher U., Doessel O., Quantitative Conductivity and Permittivity Imaging of the Human Brain Using Electric Properties Tomographym, Magnetic Resonance in Medicine, 000:000-000, 2011 60